普天间机场建于1945年，正值冲绳岛战役的最后阶段及其战后不久。英文维基百科称，该机场最初分配给美国陆军第八航空队的B-29超级堡垒轰炸机，用于入侵日本本土；日文维基百科则称，美军工兵在强征的土地上修建了一条约2400米长的跑道，战前，宜野湾、神山、新庄和中原等村庄约有14000名居民。.

入侵并未发生，但机场却保留了下来。1957年6月30日，空军将其移交给海军。1960年5月7日，该机场正式启用，成为海军陆战队普天间航空基地，海军陆战队第16航空大队成为其首个驻扎部队。宜野湾市围绕着机场发展起来：1944年时，该市人口约13000人，而如今已增长至约94000人。.

普天间基地在其大部分服役历史中都是旋翼机基地。当时的VMM-265直升机中队于1995年初全部迁至此处。CH-46E’海骑士”直升机逐渐被MV-22B“鱼鹰”倾转旋翼机取代：VMM-262中队的CH-46E是冲绳和太平洋地区最后一批该型直升机，于2013年9月30日从普天间基地完成了最后一次飞行。2016年12月13日，一架普天间基地的MV-22在名护附近海域迫降，造成五名机组人员中的两人受伤。.

固定翼加油机已撤离。VMGR-152中队于2014年6月将其15架KC-130J加油机转移至岩国基地，据日文维基百科记载，转移工作于8月完成。如今，该基地驻扎着两个MV-22B中队和美国海军陆战队第一航空联队的空中管制部队。.

环境方面的争议加剧了双方的摩擦。英文维基百科报道称，1981年，维修人员发现了泄漏的橙剂桶；美国国防部否认橙剂曾出现在冲绳。2019年，在基地附近的水域和宜野湾居民的血液中均检测到了高浓度的全氟辛烷磺酸（PFOS），但美国海军陆战队并未允许冲绳县政府检查该基地。查阅的资料显示，上述两起事件均未得到解决。.

搬迁问题始于冲绳特别行动委员会。该委员会于1996年12月2日提交的最终报告设定了目标，即在建成合适的替代机场后，于五至七年内全面归还普天间机场。2006年美日军事调整路线图确定了替代机场选址在冲绳北部施瓦布营地附近的边野古，该机场拥有两条呈V字形排列的1800米跑道，计划于2014年竣工。.

该计划经受住了所有修改尝试。首相鸠山由纪夫于2009年承诺至少将基地迁出该县，但在2010年得出结论，认为边野古基地不可避免，随后辞职。2013年12月27日，县知事仲井间弘和批准了填海造陆工程；2014年11月当选的翁长武志承诺阻止该工程，并于2015年10月撤销了该批准。边野古海堤的建设于2017年开始。.

这场法律诉讼最终以日本政府胜诉告终。日文维基百科记载，最高法院于2016年12月裁定该县败诉；该县于2018年8月撤回批准后再次败诉；最高法院于2023年9月再次裁定该县败诉；2023年12月，在法院命令下，政府批准了该县原址的地面改良工程设计变更。自2018年9月起担任知事的玉城丹尼仍然反对该项目。.

2019年2月24日，冲绳县就边野古垃圾填埋场项目举行了全民公投；超过70%的选票投了反对票。日本政府认为边野古是最佳解决方案；冲绳县政府反对该项目，冲绳县知事翁长雄一坚持认为普天间核电站应该迁出冲绳。防卫省的造价估算已从3500亿日元增至9300亿日元，预计将于2030年代完工。在此之前，普天间核电站将继续运行。.