חיל האוויר המלכותי אקרוטירי החל את פעילותו ב-1 ביולי 1955, כאשר 30 אנשי צוות הוצבו במה שהתחנה מכנה בהיסטוריה אדמת שיחים שטוחה, יבשה וסלעית בחצי האי אקרוטירי הסחוף לרוחות. היא גדלה מהר יותר משציפו. בסוף אוגוסט 1956 עמד מספר אנשי התחנה על 260 קצינים ו-2,864 דרגות אחרות, עלייה שחיל האוויר המלכותי מתאר כגידול עצום בתוך שנים עשר חודשים. התחנה הושלמה, נסללנו כבישים, והאנגרים וכמה מבני קבע נבנו. הבנייה פיגרה כל כך אחרי הביקוש, עד ש-1,430 אנשי צוות השתתפו במצעד החולים היומי, בעיקר עקב צפיפות יתר ותנאים סניטריים ירודים.

מבצע מוסקטר הגיע תוך חודשים. מוזיאון המלחמה האימפריאלי מתעד כי חיל האוויר המלכותי וזרוע האוויר של הצי החלו להפציץ את מצרים ב-31 באוקטובר 1956, כאשר מטוסי "וליאנט" וקנברה מקפריסין ומלטה תקפו שדות תעופה ומטוסי "וינומס" תקפו חיילים, מטוסים וכלי רכב. מטוסי "וינומס" של טייסת מספר 8 פלשו עם שחר ב-1 בנובמבר נגד שדות תעופה באזור התעלה ומגרש הטנקים בהאקסטפ ליד קהיר, והטייסת טענה כי 43 מטוסים הושמדו על הקרקע תוך יומיים. הפסקת אש סיימה את הטיסות המבצעיות ב-7 בנובמבר.

הבסיס היה גם מטרה מבית. במהלך מבצע EOKA, פצצה בהאנגר ב-27 בנובמבר 1957 הציתה שריפה שהחריבה את מטוסי קנברה מדגמי 6, 13 ו-73. רישום האבדות של מטוסי הסריאל של בריטניה מפרט ארבעה מטוסי קנברה לפי סדרה; איגוד טייסות 6 מתעד האנגר שנשרף וחמישה מטוסים שאבדו. לכן, דף זה מציין 4-5 מטוסים שנהרסו. אף אחד מהמקורות לא מתעד נפגעים.

קפריסין קיבלה עצמאות מהממלכה המאוחדת ב-16 באוגוסט 1960, אך לא את כולה. על פי האמנה שיצרה את הרפובליקה, בריטניה שמרה על ריבונות על שני אזורי בסיס ריבוניים, אקרוטירי במערב ודקליה במזרח. ספריית בית הנבחרים מעריכה את שטחם המשותף ב-98 מיילים רבועים, כ-3% מהאי. אמנה נלווית חייבה את יוון, טורקיה ובריטניה להבטיח את עצמאותה, שלמותה הטריטוריאלית וביטחונה של קפריסין.

הבסיסים הם שטח בריטית, אך הם אינם ערים בריטיות. בריטניה התחייבה לא לפתח אותם אלא למטרות צבאיות ולא ליצור מושבות, התנחלויות חדשות, מפעלים מסחריים שאינם קשורים, או נמלי ים ושדות תעופה אזרחיים. כ-10,000 קפריסאים חיים בתוך אזורי הבסיס הריבוניים לצד כ-3,800 אנשי צבא ואנשי צוות ותלויים המתגוררים בבריטניה. כ-60% מהקרקע נמצאת בבעלות פרטית, כאשר משרד ההגנה ומנהל SBA מחזיקים בכ-20% כל אחד.

הסדרים אלה מעצבים את חיי היומיום בתחנה. כאשר קפריסין הצטרפה לאיחוד האירופי, פרוטוקול לאמנת ההצטרפות משנת 2003 קבע כיצד חל חוקי האיחוד האירופי בבסיסים. הבנה נפרדת משנת 2003 הופכת את הרשויות הקפריסאיות לאחראיות על מהגרים המגיעים לשטח הבסיס, והיא נבחנה באוקטובר 2015 כאשר סירות שנשאו יותר ממאה איש נחתו בחוף אקרוטירי. לאחר תקיפת המל"טים במרץ 2026, דובר ממשלת קפריסין אמר על מצב הבסיסים: "בהקשר זה, איננו שוללים דבר".’

במהלך שנות ה-60, אקרוטירי הייתה בסיס התקיפה של חיל האוויר המלכותי הבריטי (RAF) במזרח הים התיכון. כנף התקיפה של חיל האוויר המזרח הקרוב טסה בקנברס בסיוע לארגון האמנה המרכזי עד שהכנף וטייסת מספר 6 פורקו בחצות הלילה של ה-10 בינואר 1969. היסטוריית התחנה מפרטת את מטוסי לייטנינג, וולקן, הרקולס, ארגוסי וקנברה, יחד עם מסוקי ווירלווינד ווסקס, בין היחידות שהפכו את שנות ה-60 וה-70 לשנות השיא שלהן.

הפלישה הטורקית ביולי 1974 הפכה את הבסיסים למקלט. ב-22 ביולי, שר החוץ, ג'יימס קלהאן, אמר לבית הנבחרים כי חלק גדול מהאזרחים הבריטים באי, יחד עם אזרחים זרים רבים אחרים, מרוכזים כעת באזורי הבסיסים הריבוניים. ב-30 ביולי, דיווח שר ההגנה, רוי מייסון, כי 8,000 איש, תושבים בריטים ותיירים בני 49 לאומים, הוחזרו הביתה, וכי כ-1,200 תלויים של חיילים המתגוררים מחוץ לבסיסים פונו.

כוח התקיפה הקבוע לא שרד מעבר למשבר. בהצהרת סקירת ההגנה מ-3 בדצמבר 1974 אמר מייסון: "בקפריסין אנו מציעים לבצע כמה צמצומים מוקדמים, במיוחד בכוחות האוויר שלנו המוצבים שם." עד סוף שנות ה-80, כך עולה מתולדות התחנה, נותרו רק המסוקים של טייסת מספר 84, ואקרוטירי החלה את דרכה כבסיס אימונים, הפעלה קדמית ורכבה קדמית. תשובה פרלמנטרית משנת 1990 מוסיפה כי מטוס U-2 של חיל האוויר האמריקאי הוצב שם באופן קבוע מאז 1974 לתמיכה בהסדרי שמירת שלום במזרח התיכון.

תפקיד התקדמות המטוסים עמד למבחן ביולי 2006, כאשר המלחמה בלבנון אילצה את פינוי אזרחים בריטים. ספינות מלחמה נשאו מפונים מביירות לקפריסין כדי שיטופלו ויוטסו לבריטניה; דו"ח ממשלתי על לקחים מציב את סך המפונים בכ-4,500 אזרחים בריטים בין ה-18 ל-24 ביולי. היסטוריית התחנה עצמה מתעדת יותר מ-2,000 מפונים בריטים דרך אקרוטירי ב-18 וב-19 ביולי בלבד.

מבצע שאדר הפך את אקרוטירי לבסיס המבצעים העיקרי של הכוח האווירי הבריטי נגד קבוצת המדינה האסלאמית. ב-30 בספטמבר 2014, שני מטוסי טורנדו GR4 שהיו בסיור מזוין מהתחנה ביצעו את התקיפות הראשונות במערכה בעיראק: פצצת Paveway IV על עמדה של נשק כבד וטיל Brimstone על משאית חמושה. לאחר שהבית הנבחרים הצביע ב-2 בדצמבר 2015 ברוב של 397 מול 223 קולות על הרחבת התקיפות לסוריה, הטורנדוס ביצע את משימת ההתקפה הראשונה לשם למחרת.

ב-14 באפריל 2018, לאחר המתקפה הכימית על דומא, ארבעה מטוסי טורנדו GR4 המריאו מאקרוטירי, כ-500 קילומטרים מסוריה, ושיגרו שמונה טילי שיוט מסוג סטורם שאדו לעבר בסיס טילים לשעבר, כ-24 קילומטרים מערבית לחומס, שלפי הערכות אחסנו חומרים קודמים לנשק כימי. ביוני 2019, התחנה ביצעה את גיחות ה-F-35B לייטנינג המבצעיות הראשונות שטסה בריטניה, כאשר מטוסי טייסת 617 שנפרסו לאימונים עברו לסיורי שיידר מעל סוריה.

טווח הגעה של התחנה משתרע הרבה מעבר ללבנט. בליל ה-11-12 בינואר 2024, ארבעה מטוסי טייפון FGR4, בסיוע מכליות וויאג'ר, פגעו באתר רחפנים בבאני ובשדה התעופה באבס בתימן עם פצצות Paveway IV, וספריית בית הנבחרים מאשרת שהבסיסים שימשו לתקיפות בריטיות על מטרות חות'יות בינואר ובפברואר 2024. פשיטות אלו, וכמה מאות טיסות מעקב בריטיות לא חמושות מעל עזה מאוקטובר 2023, הביאו מפגינים לשערי הבסיס.

התחנה חולקת את חצי האי שלה עם אגם המלח אקרוטירי, שהוכרז כאזור ביצה בעל חשיבות בינלאומית במסגרת אמנת רמסאר ב-20 במרץ 2003. האתר משתרע על פני 2,171 דונם, כאשר חיל האוויר המלכותי אקרוטירי נמצא בקצהו הדרומי. דף המידע של JNCC מכנה את האגם כאחד מאגמי המלח הגדולים הבודדים במזרח הים התיכון במצב טבעי למחצה, ומתעד ממוצע שיא של 6,000 פלמינגו גדולים בין השנים 1998 ו-2002, כ-2% מאוכלוסיית האזור.

ציפורים ותרנים היו הוויכוח ארוך השנים. פרויקט פלוטו הציב שתי אנטנות בחצי האי: פלוטו 1, בגובה 58 מטרים, בשנת 1999, ופלוטו 2, בגובה 96 מטרים, בשנת 2003. פאנל בינלאומי עצמאי שדיווח לוועדה הקבועה של אמנת ברן מצא פערים בהערכה הסביבתית המקורית משנת 1997 עבור עגורי דמויזל ופלמינגו גדולים. הוא הגיע למסקנה שלפלוטו 2 תהיה השפעה מינימלית על המין העיקרי המדאיג, אך הוא עלול להגביר את התמותה, וביקש תאורת לילה, סימוני תיל וניטור.

הסכסוך התעורר מחדש בשנת 2026. במאי מינתה עיריית קוריון עורכי דין לבחון צו מניעה נגד תוכנית בריטית להקמת אנטנות נוספות, אשר ה"קפריס מייל" דיווח כי 32 תרנים דורשים כ-340 דונם של רכישה כפויה באזור מוגן. בספטמבר מחו התושבים שוב, ואותו עיתון תיאר שלושה שלבים של 68, 68 ו-31-34 אנטנות, כאשר 18 אנטנות קיימות הוסרו. הנתונים שפורסמו להרחבה נעים אפוא בין 32 לכ-170 אנטנות. תושבים מציינים חששות מסרטן, אם כי בדיקות עצמאיות של מתקן פלוטו מצאו פליטות נמוכות בהרבה ממגבלות האיחוד האירופי.

ההתקפה הראשונה על התחנה מאז 1986 התרחשה יום לאחר שארצות הברית וישראל החלו לתקוף את איראן ב-28 בפברואר 2026. בשעה 00:03 שעון מקומי ב-2 במרץ, שהייתה 22:03 שעון גריניץ' ב-1 במרץ, רחפן מסוג שאהד מתוצרת איראן פגע בהאנגר בתחנת חיל האוויר המלכותי אקרוטירי; הפרש שעות זה הוא הסיבה לכך שמקורות בריטיים מתארכים את התקיפה ב-1 במרץ ומקורות קפריסאים ב-2 במרץ. Middle East Eye דיווח כי ההאנגר, ששימש את מטוסי U-2 האמריקאים, עלה באש; משרד ההגנה מסר כי הציוד שבתוכו לא ניזוק. איש לא נפגע.

גורמים קפריסאים אמרו כי המל"טים נורו על ידי קבוצת חיזבאללה הנתמכת על ידי איראן בלבנון. המודיעין הביטחוני הבריטי העריך לפי סוג המל"ט, טווחו וביצועיו כי הוא לא שוגר מאיראן; משרד ההגנה הצביע על מיליציה פרו-איראנית בלבנון או במערב עיראק, אך אמר כי חקירה לא הצליחה לקבוע את נקודת השיגור באופן חד משמעי. ממשלת קפריסין מסרה כי שני מל"טים נוספים שהיו בדרכם לבסיס נתפסו ב-2 במרץ.

תגבורת הגיעה לאחר מכן. ב-3 במרץ הכריז שר ההגנה, ג'ון הילי, על כניסת משחתות מסוג 45, HMS Dragon ו-Wildcat, חמושות בטילי Martlet למזרח הים התיכון, עם מכ"מים נוספים להגנה אווירית ומערכות נגד רחפנים. צרפת ויוון שלחו ספינות ומטוסים כדי לסייע בהגנה על קפריסין. HMS Dragon עוכבה כשבוע כדי לטעון תחמושת, והנציב העליון של קפריסין בלונדון, קיריאקוס קורוס, אמר כי "העם מאוכזב, העם מפוחד".