Dne 12. prosince 1938 Commonwealth zveřejnil ve věstníku 882 akrů pozemku poblíž Ipswiche a stanice byla otevřena v červnu 1940, přičemž první jednotkou byla 24. letka. Wikipedie uvádí dřívější název oblasti jako Jeebropilly, který spojuje s místní záplavovou oblastí; zde není uveden žádný překlad.

Válka v Tichomoří změnila roli Amberley. Od května 1942 se základna stala střediskem pro montáž a opravy letadel a v letech 1942–1943 byla jednou z hlavních základen amerického armádního letectva v Austrálii. Dne 15. září 1942 byla rota E amerického 126. pěšího pluku letecky přepravena 1 293 mil z Amberley do Port Moresby, což Wikipedie popisuje jako první letecký transport vojsk do boje. Základna se po válce, v roce 1947, podle Wikipedie vrátila pod kontrolu RAAF.

V roce 1948 se Amberley stal domovem bombardérů RAAF. 1. peruť zde byla obnovena s letouny Avro Lincoln a 6. peruť byla zformována 23. února 1948 přejmenováním na 23. peruť; obě patřily k 82. peruti. Po ukončení malajské pohotovostní služby se 1. peruť v červenci 1958 vrátila domů a byla znovu vybavena letouny Canberra B.20 vyrobenými v GAF.

Náhrada byla objednána 24. října 1963: 24 letounů F-111C za 125 milionů USD. Strukturální problémy letadla zpozdily dodávku o několik let a v roce 1970 si Spojené státy pronajaly Austrálii 24 letounů F-4E Phantom, dodaných v září a říjnu 1970, které létaly z Amberley do června 1973; 23 se jich vrátilo, jeden byl ztracen. První F-111C dorazily do Amberley v roce 1973 (historie 6. perutě uvádí 1. června).

F-111 dal Austrálii útočný letoun, který dokázal dosáhnout cílů daleko na severu, a Amberley se stal jeho synonymem. V letech 1979–1980 byly čtyři letouny přestavěny na průzkumné letouny RF-111C a v 90. letech bylo zakoupeno 15 bývalých amerických F-111G. Cena byla skutečná: mezi lety 1977 a 1999 bylo ztraceno sedm F-111C a jeden F-111G, přičemž zahynulo 10 členů posádky. Historie 1. perutě čítá tři vlastní havárie, v srpnu 1979 (posádka přežila), v lednu 1986 a září 1993 (obě posádky zahynuly).

Palivové nádrže způsobily jinou tragédii. Pracovníci v programech odtěsnění/znovu uzavření, kteří nádrže ve špatných podmínkách rozebírali a znovu utěsňovali, hlásili trvalé poškození zdraví včetně poranění mozku; Wikipedie uvádí, že vláda po hromadné žalobě vyplatila přes 20 milionů A1TP. 1. peruť přestala létat s F-111 v lednu 2009 a letadla 6. perutě byla vyřazena z provozu při ceremoniálu v Amberley 3. prosince 2010. Kvůli azbestu v dracích letadel bylo 23 letadel pohřbeno na skládce Swanbank poblíž Ipswiche ve dnech 21. až 24. listopadu 2011; šest se jich dochovalo v muzeích.

Náhradou za F-111 byl Boeing F/A-18F Super Hornet. Eskadra č. 1 obdržela svá letadla mezi 26. březnem 2010 a 21. říjnem 2011 a byla v provozu 8. prosince 2011. V září 2014 bylo osm Super Hornetů nasazeno na Blízký východ v rámci operace Okra a svůj první útok provedly 9. října, uvádí Wikipedie.

6. peruť se v listopadu 2016 vzdala svých prozatímních Super Hornetů a stala se perutí EA-18G Growlerů; poslední Growler byl dodán 7. července 2017 a počáteční operační schopnosti dosáhla 30. dubna 2019. Jeden Growler vzplál při vzletu v Nellis během akce Red Flag 28. ledna 2018 a byl odepsán; náhrada dorazila v únoru 2023. Vedle nich se v Amberley nachází flotila letecké mobility: C-17A 36. perutě, které se v listopadu 2006 přesunuly z Richmondu, tankovací KC-30A 33. perutě a C-27J 35. perutě.

Díky této kombinaci letectva je Amberley Defence největší operační leteckou základnou. Wikipedie ji uvádí na ploše přibližně 1 600 hektarů s více než 5 000 uniformovanými a civilními zaměstnanci a zaznamenává, že se jednalo o jedno ze dvou australských letišť určených pro přistání transoceánských raketoplánů, druhým je Darwin. ERSA uvádí dvě ranveje, 15/33 a 04/22, které Wikipedie uvádí jako dlouhé 3 047 m a 1 523 m. Civilní letadla potřebují písemnou žádost alespoň 48 hodin předem.