Het Gemenebest wees op 12 december 1938 882 hectare grond nabij Ipswich aan als staatseigendom, en het station werd in juni 1940 geopend met Squadron 24 als eerste eenheid. Wikipedia vermeldt de vroegere naam van het gebied als Jeebropilly, wat verwijst naar de plaatselijke uiterwaarden; hier wordt geen vertaling gegeven.

De oorlog in de Stille Oceaan veranderde de rol van Amberley. Vanaf mei 1942 werd het een centrum voor de assemblage en reparatie van vliegtuigen, en in 1942-1943 was het een van de belangrijkste bases van de United States Army Air Forces in Australië. Op 15 september 1942 werd Compagnie E van het 126e Infanterieregiment van de VS over een afstand van 2080 kilometer (1293 mijl) van Amberley naar Port Moresby gevlogen, een operatie die volgens Wikipedia de eerste luchttransportoperatie was waarbij troepen naar het front werden gebracht. Na de oorlog, in 1947, kwam de basis weer onder controle van de RAAF, aldus Wikipedia.

In 1948 werd Amberley de thuisbasis van de bommenwerpers van de RAAF. Squadron 1 werd hier opnieuw opgericht met Avro Lincolns en Squadron 6 werd op 23 februari 1948 gevormd door Squadron 23 te hernoemen; beide behoorden tot Wing 82. Na de noodmissie in Maleisië keerde Squadron 1 in juli 1958 terug naar huis en werd opnieuw uitgerust met door de GAF gebouwde Canberra B.20's.

De vervanging werd besteld op 24 oktober 1963: 24 F-111C's voor US$ 125 miljoen. Structurele problemen met het toestel vertraagden de levering jarenlang, en in 1970 leasden de Verenigde Staten 24 F-4E Phantoms aan Australië. Deze werden geleverd in september en oktober 1970 en vlogen vanaf Amberley tot juni 1973; 23 keerden terug, één was verloren gegaan. De eerste F-111C's bereikten Amberley in 1973 (volgens de geschiedenis van Squadron 6 arriveerde deze op 1 juni).

De F-111 gaf Australië een aanvalsvliegtuig waarmee doelen ver in het noorden konden worden bereikt, en Amberley werd er onlosmakelijk mee verbonden. Vier toestellen werden in 1979-1980 omgebouwd tot RF-111C verkenningsvliegtuigen, en in de jaren negentig werden vijftien ex-USAF F-111G's aangeschaft. De prijs was hoog: zeven F-111C's en één F-111G gingen verloren tussen 1977 en 1999, waarbij tien bemanningsleden om het leven kwamen. Het 1e Squadron kende zelf drie crashes: in augustus 1979 (bemanning overleefde), januari 1986 en september 1993 (beide bemanningen kwamen om het leven).

De brandstoftanks veroorzaakten een andere tragedie. Werknemers die betrokken waren bij de ontzegelings- en herverzegelingsprogramma's, waarbij de tanks onder slechte omstandigheden werden gestript en opnieuw verzegeld, meldden blijvende gezondheidsschade, waaronder hersenletsel. Volgens Wikipedia betaalde de overheid na een collectieve rechtszaak meer dan 20 miljoen euro aan schadevergoeding. Squadron 1 stopte in januari 2009 met het vliegen met de F-111 en de vliegtuigen van Squadron 6 werden op 3 december 2010 tijdens een ceremonie in Amberley buiten dienst gesteld. Vanwege asbest in de vliegtuigrompen werden er 23 begraven op de vuilstortplaats Swanbank bij Ipswich tussen 21 en 24 november 2011; zes exemplaren zijn bewaard gebleven in musea.

De F-111 werd vervangen door de Boeing F/A-18F Super Hornet. Het 1e Squadron ontving zijn toestellen tussen 26 maart 2010 en 21 oktober 2011 en was operationeel vanaf 8 december 2011. In september 2014 werden acht Super Hornets naar het Midden-Oosten gestuurd voor Operatie Okra, waar ze op 9 oktober hun eerste aanval uitvoerden, aldus Wikipedia.

Het 6e Squadron gaf in november 2016 zijn tijdelijke Super Hornets op en werd het EA-18G Growler-squadron; de laatste Growler werd geleverd op 7 juli 2017 en de eenheid bereikte haar initiële operationele capaciteit op 30 april 2019. Een Growler vloog in brand tijdens het opstijgen op Nellis tijdens Red Flag op 28 januari 2018 en werd afgeschreven; een vervangend toestel arriveerde in februari 2023. Naast de Growlers is in Amberley ook de luchttransportvloot gestationeerd: de C-17A's van het 36e Squadron, dat in november 2006 vanuit Richmond verhuisde, de KC-30A-tankvliegtuigen van het 33e Squadron en de C-27J's van het 35e Squadron.

Die combinatie is de reden waarom de luchtmacht Amberley de grootste operationele luchtmachtbasis van Defensie noemt. Wikipedia schat het op ongeveer 1600 hectare met meer dan 5000 militairen en burgers, en vermeldt dat het een van de slechts twee Australische vliegvelden was die aangewezen werden als landingsplaats voor transoceanische noodlandingen van de Space Shuttle, de andere was Darwin. De ERSA (Emergency Road Safety Authority) vermeldt twee start- en landingsbanen, 15/33 en 04/22, die volgens Wikipedia respectievelijk 3047 meter en 1523 meter lang zijn. Civiele vliegtuigen hebben een schriftelijk verzoek nodig, minimaal 48 uur van tevoren.