A Commonwealth decretou a criação de uma área de 882 acres perto de Ipswich em 12 de dezembro de 1938, e a base foi inaugurada em junho de 1940, tendo o Esquadrão nº 24 como sua primeira unidade. A Wikipédia registra o nome anterior da área como Jeebropilly, que associa à planície aluvial local; nenhuma tradução é oferecida aqui.

A guerra no Pacífico mudou o papel de Amberley. A partir de maio de 1942, tornou-se um centro de montagem e reparo de aeronaves e, entre 1942 e 1943, foi uma das principais bases da Força Aérea do Exército dos Estados Unidos na Austrália. Em 15 de setembro de 1942, a Companhia E do 126º Regimento de Infantaria dos EUA foi transportada por via aérea de Amberley até Port Moresby, a 2.082 quilômetros de distância, uma operação que a Wikipédia descreve como o primeiro transporte aéreo de tropas para o combate. A base retornou ao controle da RAAF (Força Aérea Real Australiana) após a guerra, em 1947, segundo a Wikipédia.

Em 1948, Amberley tornou-se a base dos bombardeiros da RAAF (Força Aérea Real Australiana). O Esquadrão nº 1 foi restabelecido ali com Avro Lincolns e o Esquadrão nº 6 foi formado em 23 de fevereiro de 1948, renomeando o Esquadrão nº 23; ambos pertenciam à Ala nº 82. Após o serviço na Operação Emergência Malaia, o Esquadrão nº 1 retornou à Inglaterra em julho de 1958 e foi reequipado com Canberra B.20 fabricados pela Força Aérea Alemã (GAF).

A encomenda para substituir as aeronaves foi feita em 24 de outubro de 1963: 24 F-111C por US$ 125 milhões ($). Os problemas estruturais da aeronave atrasaram a entrega por anos, e em 1970 os Estados Unidos arrendaram à Austrália 24 F-4E Phantom, entregues em setembro e outubro de 1970, que voaram de Amberley até junho de 1973; 23 retornaram, um tendo sido perdido. Os primeiros F-111C chegaram a Amberley em 1973 (o histórico do Esquadrão nº 6 indica 1º de junho).

O F-111 deu à Austrália uma aeronave de ataque capaz de atingir alvos muito ao norte, e Amberley tornou-se sinônimo dele. Quatro aeronaves foram convertidas em jatos de reconhecimento RF-111C entre 1979 e 1980, e 15 F-111G ex-USAF foram adquiridos na década de 1990. O custo foi alto: sete F-111C e um F-111G foram perdidos entre 1977 e 1999, matando 10 tripulantes. A história do Esquadrão nº 1 registra três acidentes aéreos, em agosto de 1979 (com sobrevivência da tripulação), janeiro de 1986 e setembro de 1993 (ambas as tripulações morreram).

Os tanques de combustível causaram uma tragédia diferente. Os trabalhadores dos programas de remoção e reinstalação dos selos, que desmontavam e reinstalavam os selos nos tanques em condições precárias, relataram danos permanentes à saúde, incluindo lesões cerebrais; a Wikipédia afirma que o governo pagou mais de £1.142 milhões em indenizações após uma ação coletiva. O Esquadrão nº 1 deixou de operar o F-111 em janeiro de 2009 e as aeronaves do Esquadrão nº 6 foram aposentadas em uma cerimônia em Amberley, em 3 de dezembro de 2010. Devido à presença de amianto nas fuselagens, 23 aeronaves foram enterradas no aterro sanitário de Swanbank, perto de Ipswich, entre 21 e 24 de novembro de 2011; seis delas ainda existem em museus.

O substituto do F-111 foi o Boeing F/A-18F Super Hornet. O Esquadrão nº 1 recebeu suas aeronaves entre 26 de março de 2010 e 21 de outubro de 2011 e entrou em operação em 8 de dezembro de 2011. Em setembro de 2014, oito Super Hornets foram enviados ao Oriente Médio para a Operação Okra, realizando seu primeiro ataque em 9 de outubro, segundo a Wikipédia.

O Esquadrão nº 6 desfez seus Super Hornets provisórios em novembro de 2016 e tornou-se o esquadrão EA-18G Growler; o último Growler foi entregue em 7 de julho de 2017 e a força atingiu a capacidade operacional inicial em 30 de abril de 2019. Um Growler pegou fogo na decolagem em Nellis durante o Red Flag em 28 de janeiro de 2018 e foi considerado perda total; um substituto chegou em fevereiro de 2023. Ao lado deles, Amberley abriga a frota de mobilidade aérea: os C-17A do Esquadrão nº 36, que se mudaram de Richmond em novembro de 2006, os reabastecedores KC-30A do Esquadrão nº 33 e os C-27J do Esquadrão nº 35.

Essa combinação é o motivo pelo qual a Força Aérea considera Amberley a maior base aérea operacional da Defesa. A Wikipédia indica que ela possui cerca de 1.600 hectares e mais de 5.000 funcionários, entre militares e civis, e registra que foi um dos dois únicos aeródromos australianos designados como local de pouso de emergência transoceânico para o Ônibus Espacial, sendo o outro Darwin. A ERSA lista duas pistas, 15/33 e 04/22, que a Wikipédia descreve como tendo 3.047 m e 1.523 m de comprimento, respectivamente. Aeronaves civis precisam de uma solicitação por escrito com pelo menos 48 horas de antecedência.