Letiště začínalo skromně. Anglická Wikipedie s odkazem na místní slovinský tisk uvádí, že jugoslávské vojenské úřady vybraly místo ve 30. letech 20. století pro jeho počasí a terén a jako pomocnou dráhu zde vybudovaly travnatou ranvej s dřevěnými hangáry. Když Německo, Itálie a Maďarsko v dubnu 1941 napadly Jugoslávii, nacházela se zde 6. letecká průzkumná skupina Královské jugoslávské armády, která byla přidělena k 7. armádě. První den ztratila devět letadel, zbyly zde tři Breguet 19 a jeden Fieseler Storch.

Němci rozšířili letiště mezi podzimem 1941 a jarem 1942, prodloužili ranvej a přidali tři cihlové budovy. Osvobozeno bylo 9. května 1945. Jugoslávská lidová armáda jej převzala a v listopadu 1953, během terstské krize s Itálií, ranvej modernizovala. Na konci jugoslávské éry zde sídlila 82. letecká brigáda, jejíž součástí byla 237. stíhací bombardovací peruť na letounech J-21 Jastreb, 238. peruť na letounech J-22 Orao a 351. průzkumná peruť na letounech IJ-21 a IJ-22.

Podle ověřených zdrojů se Cerklje neúčastnilo letecké války nad Slovinskem přímo, ale její osud ukazuje, co nový stát zdědil. V létě 1991, kdy Brionská deklarace ukončila desetidenní válku, se všechny jugoslávské jednotky stáhly do Bosny a Hercegoviny a Srbska a vzaly s sebou i své vybavení. Poslední jugoslávské jednotky opustily Slovinsko 26. října 1991.

Slovinsko tak získalo dobře situované letiště, ale žádná letadla, která by na něm mohla být umístěna. 15. vojenská letecká brigáda, pojmenovaná 9. června 1992, létala z Brniku a Cerklje a po reorganizaci v roce 2004 Cerklje obsadila Leteckou školu a leteckou základnu, zatímco vrtulníky zůstaly v Brniku.

Dne 7. prosince 2006 ministr obrany Karl Erjavec a tři jeho kolegové podepsali protokol o rekonstrukci a rozvoji letiště, včetně zařízení pro tranzit letadel NATO. Anglická Wikipedie uvádí, že plán znepokojoval obyvatele za hranicemi v Chorvatsku kvůli jeho dopadu na životní prostředí.

Ministerstvo ve svém shrnutí prací, zveřejněném v březnu 2021, uvádí novou řídicí věž, odbavovací plochy, osvětlení ranveje pro kategorii CAT I, navigační a meteorologické vybavení, hangáry, technickou budovu, komplex pro skladování paliva, sklady a hasičskou a záchrannou stanici, dále vodu, elektřinu a objízdnou silnici. První fáze stála 72,5 milionu eur (41 milionů eur NATO) a druhá 33,2 milionu eur (31 milionů eur NATO). Přibližně 70 procent prací šlo na slovinské dodavatele a ministerstvo zaplatilo místní komunitě přes 5 milionů eur. Uvedeným cílem byl provoz ILS a letadla do kódu 4E.

Cerklje je nyní základnou 15. brigády vojenského letectva a protivzdušné obrany, zformované v květnu 2024. C-27J Spartan Martin Krpan dorazil 19. prosince 2023 a následující den jej přijal ministr obrany Marjan Šarec a velitel pluku plukovník Janez Gaube. Protože nebyl k dispozici dostatečně velký hangár, byl nejprve zaparkován v Mariboru. Druhý Spartan, Edvard Rusjan, ho následoval 17. prosince 2024.

V červnu 2025 základna otevřela své brány pro 12. cvičení Adriatic Strike, kterého se zúčastnilo přibližně 800 účastníků z 30 spojeneckých a partnerských zemí, sedm typů vrtulníků ze čtyř zemí a devět typů letadel s pevnými křídly z devíti zemí. Střednědobý obranný program přijatý v listopadu 2025 uvádí další rozvoj Cerklje jako prioritu a brigáda očekává instalaci nových letištních systémů v roce 2026.