Аэродром начинался скромно. Английская Википедия, ссылаясь на словенскую местную прессу, утверждает, что югославские военные власти выбрали это место в 1930-х годах из-за погодных условий и рельефа местности и проложили травяную взлетно-посадочную полосу в качестве вспомогательного поля с деревянными ангарами. Когда Германия, Италия и Венгрия вторглись в Югославию в апреле 1941 года, здесь находилась 6-я группа воздушной разведки Королевской югославской армии, приданная 7-й армии. В первый день она потеряла девять самолетов, оставив три Breguet 19 и один Fieseler Storch.

В период с осени 1941 года по весну 1942 года немцы расширили аэродром, удлинив взлетно-посадочную полосу и добавив три кирпичных здания. Он был освобожден 9 мая 1945 года. Югославская народная армия заняла его и модернизировала взлетно-посадочную полосу в ноябре 1953 года, во время Триестского кризиса с Италией. К концу югославской эпохи здесь базировалась 82-я авиационная бригада, в состав которой входили 237-я истребительно-бомбардировочная эскадрилья на самолетах J-21 Jastreb, 238-я на J-22 Oraos и 351-я разведывательная эскадрилья на IJ-21 и IJ-22.

Согласно проверенным источникам, Церкле не принимал непосредственного участия в воздушной войне над Словенией, но его судьба показывает, что унаследовало новое государство. Летом 1991 года, после того как Брионская декларация положила конец Десятидневной войне, все югославские части отступили в Боснию и Герцеговину и Сербию, забрав с собой своё оборудование. Последние югославские войска покинули Словению 26 октября 1991 года.

Таким образом, Словения получила хорошо расположенный аэродром, но не имела самолетов для его размещения. 15-я военно-авиационная бригада, сформированная 9 июня 1992 года, базировалась в Брнике и Церкле, а после реорганизации 2004 года в Церкле разместились Военно-воздушная школа и авиабаза, в то время как вертолеты остались в Брнике.

7 декабря 2006 года министр обороны Карл Эрйавец и трое его коллег по министерству подписали протокол о реконструкции и развитии аэродрома, включая объекты для транзита самолетов НАТО. Английская Википедия отмечает, что этот план вызвал обеспокоенность у жителей Хорватии, проживающих по другую сторону границы, из-за его воздействия на окружающую среду.

В опубликованном в марте 2021 года отчете министерства о выполненных работах перечислены новая диспетчерская вышка, перроны, освещение взлетно-посадочной полосы категории I, навигационное и метеорологическое оборудование, ангары, техническое здание, комплекс хранения топлива, склады и пожарно-спасательная станция, а также водоснабжение, электроснабжение и объездная дорога. Первый этап обошелся в 72,5 млн евро (41 млн евро НАТО), а второй — в 33,2 млн евро (31 млн евро НАТО). Около 70 процентов работ было выполнено словенскими подрядчиками, и министерство вложило более 5 млн евро в местное сообщество. Заявленная цель — использование системы ILS и самолетов до 4E включительно.

В настоящее время в Церкле базируется 15-я бригада военной авиации и противовоздушной обороны, сформированная в мае 2024 года. Самолет C-27J Spartan Martin Krpan прибыл 19 декабря 2023 года и на следующий день был встречен министром обороны Марьяном Шарецом и командиром полка полковником Янезом Гаубе; поскольку ангара достаточно большого размера не было, сначала его разместили в Мариборе. Второй Spartan, Edvard Rusjan, прибыл 17 декабря 2024 года.

В июне 2025 года база открыла свои ворота для 12-х учений «Адриатический удар», в которых приняли участие около 800 человек из 30 стран-союзников и партнеров, семь типов вертолетов из четырех стран и девять типов самолетов из девяти стран. В среднесрочной оборонной программе, принятой в ноябре 2025 года, дальнейшее развитие Церкле обозначено как приоритетная задача, и бригада ожидает, что новые аэродромные системы будут установлены в 2026 году.