El aeródromo comenzó modestamente. La Wikipedia en inglés, basándose en la prensa local eslovena, afirma que las autoridades militares yugoslavas eligieron el lugar en la década de 1930 por su clima y terreno, y construyeron una pista de hierba como aeródromo auxiliar, con hangares de madera. Cuando Alemania, Italia y Hungría invadieron Yugoslavia en abril de 1941, el 6.º Grupo de Reconocimiento Aéreo del Ejército Real Yugoslavo, adscrito al 7.º Ejército, se encontraba allí. Perdió nueve aviones el primer día, sobreviviendo tres Breguet 19 y un Fieseler Storch.

Los alemanes ampliaron el aeródromo entre el otoño de 1941 y la primavera de 1942, alargando la pista y añadiendo tres edificios de ladrillo. Fue liberado el 9 de mayo de 1945. El Ejército Popular Yugoslavo lo tomó y mejoró la pista en noviembre de 1953, durante la crisis de Trieste con Italia. Al final de la era yugoslava, la 82.ª Brigada de Aviación tenía su base allí, con el 237.º Escuadrón de Caza-Bombarderos en J-21 Jastrebs, el 238.º en J-22 Oraos y el 351.º Escuadrón de Reconocimiento en IJ-21 e IJ-22.

Según las fuentes consultadas, Cerklje no participó directamente en la guerra aérea sobre Eslovenia, pero su destino refleja la herencia del nuevo Estado. En el verano de 1991, tras la Declaración de Brioni que puso fin a la Guerra de los Diez Días, todas las unidades yugoslavas se retiraron a Bosnia y Herzegovina y Serbia, llevándose consigo su equipo. Las últimas tropas yugoslavas abandonaron Eslovenia el 26 de octubre de 1991.

Eslovenia, por lo tanto, obtuvo un aeródromo bien ubicado, pero no aviones para operar en él. La 15.ª Brigada de Aviación Militar, creada el 9 de junio de 1992, operaba desde Brnik y Cerklje, y tras la reorganización de 2004, Cerklje albergó la Escuela de la Fuerza Aérea y la base aérea, mientras que los helicópteros permanecieron en Brnik.

El 7 de diciembre de 2006, el ministro de Defensa, Karl Erjavec, y tres ministros firmaron un protocolo para la reconstrucción y el desarrollo del aeródromo, incluyendo instalaciones para el tránsito de aeronaves de la OTAN. La Wikipedia en inglés señala que el plan preocupó a los residentes de Croacia, al otro lado de la frontera, por su impacto ambiental.

El resumen de la obra publicado por el propio ministerio en marzo de 2021 enumera una nueva torre de control, plataformas, iluminación de pista CAT I, equipos de navegación y meteorológicos, hangares, un edificio técnico, un complejo de almacenamiento de combustible, almacenes y una estación de bomberos y rescate, además de agua, electricidad y una carretera de circunvalación. La primera fase costó 72,5 millones de euros (41 millones de euros de la OTAN) y la segunda 33,2 millones de euros (31 millones de euros de la OTAN). Alrededor del 70 por ciento de la obra se adjudicó a contratistas eslovenos, y el ministerio aportó más de 5 millones de euros a la comunidad local. El objetivo declarado era la operación de sistemas de aterrizaje instrumental (ILS) y aeronaves hasta el código 4E.

Cerklje es ahora la base de la 15.ª Brigada de Aviación Militar y Defensa Aérea, formada en mayo de 2024. El C-27J Spartan Martin Krpan llegó el 19 de diciembre de 2023 y fue recibido al día siguiente por el ministro de Defensa, Marjan Šarec, y el comandante del regimiento, el coronel Janez Gaube; debido a la falta de un hangar lo suficientemente grande, inicialmente fue estacionado en Maribor. El segundo Spartan, Edvard Rusjan, llegó el 17 de diciembre de 2024.

En junio de 2025, la base abrió sus puertas para el 12.º ejercicio Adriatic Strike, con aproximadamente 800 participantes de 30 naciones aliadas y asociadas, siete tipos de helicópteros de cuatro países y nueve tipos de aviones de ala fija de nueve. El programa de defensa a medio plazo adoptado en noviembre de 2025 considera prioritario el desarrollo de Cerklje, y la brigada prevé la instalación de nuevos sistemas de aeródromo en 2026.