מרהאם החלה לפעול באוגוסט 1916 כנחיתת לילה עבור חיל התעופה המלכותי. טייסת מס' 51 הגיעה באותו ספטמבר כדי להטיס סיורי הגנה עצמית נגד מטוסי צפלין, ושדה התעופה נסגר בשנת 1919. העבודה על התחנה הנוכחית החלה בשנת 1935. היא נפתחה ב-1 באפריל 1937 כבסיס לשתי טייסות מפציצים כבדות. בתחילה הן הטיסו מטוסי Fairey Hendon ו-Hanley Page Harrows, ומטוסי Vickers Wellington משנת 1939. שדה התעופה הורחב בשנת 1942, ולאחר מכן הצטרפו מטוסי Short Stirlings ו-De Havilland Mosquitos לוולינגטון.

מטוסי המוסקיטו הגיעו ב-29 בספטמבר 1942, כאשר טייסת מס' 105 עברה מהורשם סנט פיית'. טייסת מס' 139 הצטרפה אליה, ושתי טייסות קבוצה מס' 2 חלקו מטוסים. ב-6 בדצמבר 1942 שתיהן השתתפו במבצע אויסטר, מתקפת היום על מפעלי פיליפס באיינדהובן. ב-30 בינואר 1943 שלושה צוותים מטייסת מס' 105 הפציצו את תחנת השידור של ברלין בשעה 11:00, בדיוק כשהיה גרינג אמור לדבר. גל שני מטייסת מס' 139 הגיע אחר הצהריים. שתי טייסות המוסקיטו הצטרפו לכוח התקיפה הלילי של הפאת'פיינדרס החל מ-1 ביוני 1943.

בשנת 1944 נסגרה מרהאם כדי שניתן יהיה לבנות שלושה מסלולי בטון ומסלולי פיזור חדשים. אורך המסלול הראשי היה 9,000 רגל, הרבה מעבר לתבנית הסטנדרטית של תקופת המלחמה. מרכז מורשת התעופה של חיל האוויר המלכותי מרהאם מכנה את מרהאם אחד מארבעת שדות התעופה של "מפציצים כבדים במיוחד". דיווחים אחרים מעריכים את מספר שדות התעופה שנבנו לפי תוכנית מורחבת זו בשניים, כאשר סקאלט'ורפ הוא השני. בסוף שנות ה-40, מסלולי ההמראה החדשים כללו מטוסי B-29 סופרפורטרס ו-B-50 של חיל האוויר של ארצות הברית, כולל מטוסים לניסויי פרויקט רובי.

בתחילת שנות ה-50 של המאה ה-20, מרהאם טסה עם מטוסי אינגליש אלקטריק בקנברס, ונבנה מחסן פצצות מיוחד לנשק אטומי. כוח ה-V הגיע בשנת 1956. טייסת מס' 214 הוקמה מחדש עם מטוסי ויקרס ואליאנט ב-21 בינואר, טייסת מס' 207 ב-1 באפריל וטייסת מס' 148 ב-1 ביולי. באותו אפריל, משלחת סובייטית שכללה את ניקיטה חרושצ'וב, המרשל בולגנין והמעצב א.נ. טופולב ביקרה בתחנה. בספטמבר ובאוקטובר שלוש טייסות הוואליאנט נפרסו בלוקה, מלטה, למבצע סואץ, וחזרו בנובמבר ובדצמבר.

משנת 1957 נשאו מטוסי הוואליאנט את תוכנית ההרתעה הגרעינית, וסמל התחנה שנבחר באותה שנה מציג פר כחול עם המוטו "להרתיע". מארהאם הפכה גם למקום בו תדלק מטוסי אוויר-אוויר של חיל האוויר המלכותי. ניסויי מטוסי וואליאנט-לואליאנט החלו בשנת 1957, וטייסת מס' 214 שימשה כיחידת הניסויים עד מאי 1960. טיסות השיא שלה כללו את מארהאם לניירובי (4,350 מייל ב-7 שעות ו-40 דקות) ואת מארהאם לצ'אנגי (8,110 מייל ב-15 שעות ו-35 דקות). באפריל 1962 הפכה טייסת מס' 214 רשמית ליחידת מכליות.

טייסת מס' 49 הצטרפה לשלוש טייסות הוואליאנט ב-26 ביוני 1961. היא הביאה איתה את ה-XD818, הוואליאנט שהטילה את פצצת המימן החיה הראשונה של בריטניה בשנת 1957. עידן הוואליאנט הסתיים בפתאומיות. התגלתה עייפות מתכת בקורות הכנף, וב-11 בדצמבר 1964 כל מטוסי הוואליאנט הוצאו משירות. הסוג הוצא משירות בסוף ינואר 1965, וארבע הטייסות התפרקו בין פברואר למאי 1965. XD818 נשמר בתחנה עד 1982, אז הועבר למוזיאון חיל האוויר המלכותי.

ה-Hanley Page Victor החליף את ה-Valiant. טייסת מס' 55 הגיעה ב-24 במאי 1965 עם שישה מטוסי מכלית מדגם Victor BK1A, וטייסת מס' 57 הגיעה בעקבותיה בדצמבר. טייסת מס' 214 הוקמה מחדש עם מטוסי מכלית תלת-נקודה ב-1 ביולי 1966. התחנה אירחה גם את בית הספר לתדלוק אווירי, וממאי 1970, את יחידת ההסבה המבצעית מס' 232, שהסיבה יותר מ-1,400 אנשי צוות אוויר למטוסי Victor Mk1 עד יולי 1974. עד יוני 1976, שתי הטייסות ויחידת ההסבה הטיסו את מטוס ה-Victor K2.

באפריל 1982 נפרסו כוחות הוויקטור לאי אסנשן לאיי פוקלנד. מקורות מציינים את גודל הכוח כ-14–17: מוזיאון המלחמה האימפריאלי מתאר ניתוק של 17 מטוסים מטייסות 55 ו-57, בעוד שספירות אחרות מציינות 14 מטוסים באסנשן עד סוף אפריל. עבור בלאק באק 1, בין ה-30 באפריל ל-1 במאי, התוכנית במוזיאון חיל האוויר המלכותי מציגה 18 גיחות של מכליות. דיווחים אחרים מציינים 15 גיחות של ויקטור עם 18 תדלוקים. ויקטור XH672 טס כמטוס מכלית מוביל, "רד וואן".

הוויקטורים ביצעו גם טיסה בסיור מכ"ם ימי ותדלקו מטוסי נימרוד, הרקולס, הרייר ופנטום. במלחמת המפרץ של 1991, מטוסי ויקטורים ממרהאם טסו ממוחארק בבחריין. XH672, שצוינה כ"מיידן מריאן", הייתה מטוס המכלית בעל הציון הגבוה ביותר עם 52 משימות. טייסת מס' 55, יחידת הוויקטור האחרונה, התפרקה במרהאם ב-15 באוקטובר 1993. טיסת הוויקטור הרשמית האחרונה, לחיל האוויר המלכותי שאוברי, הייתה ב-30 בנובמבר 1993.

העבודה על 24 מקלטים מחוזקים למטוסים החלה בשנת 1977, והטורנדו GR1 הראשון הגיע בשנת 1982. טייסת מס' 617 הוקמה מחדש כיחידת הטורנדו הראשונה של מארהאם. היסטוריית הטייסת של חיל האוויר המלכותי מתעדת זאת תחת שנת 1982, בעוד שדיווחים אחרים מתארכים את ההקמה מחדש ל-1 בינואר 1983. טייסת מס' 27 באה בעקבותיה. קנברס נשארה לצד הטורנדוס: טייסת מס' 100 עד 1982, וטייסת סיור מצולמת קנברס עד 2006.

מטוסי טורנדו נפרסו במפרץ המפרץ בשנת 1990 עבור מבצע גרנבי. שישים מטוסי GR1 טסו מסעודיה ומבחריין, וטייסת מס' 617 לחמה במערכה. בלילה הראשון, 17 בינואר 1991, מפקד הכנף נייג'ל אלסדון, שעמד בראש טייסת מס' 27 ממרהאם, וסגן-טיס מקס קולייר הופלו ונהרגו. עד שנת 2003, טייסת מס' IX (B) הטיסה את מטוס הטורנדו GR4 ממרהאם. בין ה-19 ל-20 במרץ 2011, מטוסיה טסו הלוך ושוב 3,000 מייל כדי לתקוף את לוב עם טילי סטורם צל במבצע אלמי.

משנת 2014, מטוסי הטורנדו של מרהאם טסו נגד דאעש מעל עיראק וסוריה מחיל האוויר המלכותי אקרוטירי, קפריסין, במבצע שאדר. הכוח חזר למרהאם ב-5 בפברואר 2019 לאחר ארבע וחצי שנים של מחויבות רצופה, וחיל האוויר המלכותי הוציא את הטורנדו משימוש בסוף מרץ 2019. מרהאם שימשה גם כבסיס ההנדסה של הטורנדו. BAE Systems הפעילה מתקן תחזוקה ושדרוג משולב בתחנה במסגרת חוזה הזמינות של הטורנדו.

בשנת 2013 נבחרה מארהאם לבסיס ההפעלה היחיד של מטוסי ה-F-35B Lightning של בריטניה. הנתונים שפורסמו עבור תוכנית הבנייה משתנים. הודעה ממשלתית משנת 2015 דיברה על יותר מ-300 מיליון ליש"ט, דיווחים אחרים מציינים 250 מיליון ליש"ט, ועבודות פרויקט Anvil הוערכו ב-500 מיליון ליש"ט. ביוני 2017 נחתם חוזה בסך 135 מיליון ליש"ט עבור האנגר ל-12 מטוסי F-35B, ריצוף מחדש של מסלולי המראה ומשטחי נחיתה אנכיים. מסלול ההמראה הראשי נסגר לשלושה שבועות בספטמבר 2017 בזמן ריצופו מחדש.

הכוח מנוהל במשותף על ידי חיל האוויר המלכותי הבריטי (RAF) והצי המלכותי. טייסת מס' 617 היא יחידת הקו הקדמי של חיל האוויר המלכותי הבריטי, וטייסת מס' 207 היא יחידת ההסבה המשותפת לטייסי שני החילונים. טייסת האוויר הימית 809 היא טייסת של הצי המלכותי. היא הוחזרה לשירות במרהאם ב-5 בדצמבר 2023 כטייסת ה-F-35B השנייה בקו הקדמי, והחיל האוויר המלכותי אומר שאנשיו מגיעים באופן שווה משני החילונים. מפקדת כוח הברק, גם היא במרהאם, מנהלת את כל התוכנית.

משרד הביקורת הלאומי דיווח בשנת 2025 כי מרכז האימונים (81 מיליון ליש"ט), מתקן התחזוקה והגימור (94 מיליון ליש"ט) ומרכז פעולות הברקה (29 מיליון ליש"ט) היו בשימוש. פרויקטים אחרים נדחו. מתקן להערכת חתימות בעלות של 151 מיליון ליש"ט, שנועד להיפתח בשנת 2021, לא צפוי להיפתח עד שנות ה-2030; ועדת החשבונות הציבוריים קובעת 2032. טייסת האוויר הימית 809 עדיין עובדת מתאי חיל הים, ומתקניה הקבועים צפויים כעת בשנת 2029. אנשי הצוות אמרו לוועדת החשבונות הציבוריים כי המגורים בתחנה "רעועים".

ה-F-35B טס מנורפוק אך נבנה לפעולות נושאות מטוסים. ביוני 2020, טייסת 617 עלתה לראשונה למטוסי לייטנינג מבצעיים על אה"מ קווין אליזבת. בספטמבר 2020 היא חזרה לסיפון כדי להתכונן לקבוצת התקיפה 21 של נושאות המטוסים, הפריסה המבצעית הראשונה של הספינה. ב-23 ביוני 2021 היו על סיפון נושאת המטוסים 18 מטוסי F-35B של חיל האוויר המלכותי וחיל הנחתים של ארצות הברית, ומטוסיה ביצעו את משימות הקרב הראשונות שלהם, נגד דאעש.

מפקד כנף האוויר של נושאת המטוסים, קפטן ג'יימס בלקמור מהצי המלכותי, אמר שזוהי שובה של הצי המלכותי לתקיפה ימית בפעם הראשונה מאז לוב עשור קודם לכן. הוא גם אמר שזוהי משימת הקרב הראשונה של מטוסים אמריקאים מנושאת מטוסים זרה מאז אה"מ ויקטוריוס בשנת 1943. הפריסה הביאה גם היא לאובדן. ב-17 בנובמבר 2021, טייסת F-35B מס' 617 התרסקה בהמראה מאה"מ קווין אליזבת מכיוון שכיסוי יניקת מנוע הושאר במקומו.

בשנת 2025, טייסת האוויר הימית 809 וטייסת מספר 617 הפליגו ב-HMS Prince of Wales במבצע Highmast, פריסה בת שמונה חודשים בים התיכון, במזרח התיכון ובאוקיינוס השקט ההודי. בנובמבר 2025, 24 מטוסי F-35B בריטיים היו על הסיפון, שיא עבור הסדרה. הצי המלכותי הכריז על תקיפת נושאות מטוסים בכושר מבצעי מלא ב-17 בנובמבר. משרד הביקורת הלאומי ציין כי השגת יעד זה כרוכה בהשאלת מטוסים ואנשים מטייסת האימונים.