بدأ المطار بداية متواضعة. تشير ويكيبيديا الإنجليزية، بالاستناد إلى الصحافة المحلية السلوفينية، إلى أن السلطات العسكرية اليوغسلافية اختارت الموقع في ثلاثينيات القرن العشرين لظروفه المناخية وتضاريسه، وأنشأت مدرجًا عشبيًا كمطار احتياطي، مع حظائر طائرات خشبية. عندما غزت ألمانيا وإيطاليا والمجر يوغسلافيا في أبريل 1941، كانت المجموعة السادسة للاستطلاع الجوي التابعة للجيش الملكي اليوغسلافي، والملحقة بالجيش السابع، متمركزة هنا. فقدت المجموعة تسع طائرات في اليوم الأول، ولم يتبق منها سوى ثلاث طائرات من طراز بريغيه 19 وطائرة فيزلر ستورش.

قام الألمان بتوسيع المطار بين خريف عام 1941 وربيع عام 1942، حيث قاموا بتطويل المدرج وإضافة ثلاثة مبانٍ من الطوب. تم تحريره في 9 مايو 1945. تولى الجيش الشعبي اليوغسلافي السيطرة عليه وقام بتحديث المدرج في نوفمبر 1953، خلال أزمة ترييستي مع إيطاليا. وبحلول نهاية الحقبة اليوغسلافية، كانت اللواء 82 للطيران متمركزة هنا، حيث كانت السرب 237 المقاتل القاذف على متن طائرات J-21 Jastrebs، والسرب 238 على متن طائرات J-22 Oraos، والسرب 351 للاستطلاع على متن طائرات IJ-21 وIJ-22.

لم تلعب سيركليه دورًا مباشرًا في الحرب الجوية فوق سلوفينيا وفقًا للمصادر التي تم فحصها، لكن مصيرها يُظهر ما ورثته الدولة الجديدة. في صيف عام 1991، ومع إعلان بريوني الذي أنهى حرب الأيام العشرة، انسحبت جميع الوحدات اليوغسلافية إلى البوسنة والهرسك وصربيا، حاملةً معداتها معها. وغادرت آخر القوات اليوغسلافية سلوفينيا في 26 أكتوبر 1991.

وهكذا، حصلت سلوفينيا على مطار ذي موقع متميز، لكنها لم تحصل على طائرات لاستخدامه. وقد انطلقت اللواء الخامس عشر للطيران العسكري، الذي سُمّي بهذا الاسم في 9 يونيو 1992، من برنيك وسيركليه، وبعد إعادة التنظيم عام 2004، أصبحت سيركليه تضم مدرسة القوات الجوية والقاعدة الجوية، بينما بقيت المروحيات في برنيك.

في 7 ديسمبر/كانون الأول 2006، وقّع وزير الدفاع آنذاك، كارل إيرجافيتش، وثلاثة وزراء آخرين، بروتوكولاً بشأن إعادة بناء وتطوير المطار، بما في ذلك مرافق عبور طائرات الناتو. وتشير ويكيبيديا الإنجليزية إلى أن الخطة أثارت قلق السكان على الجانب الآخر من الحدود في كرواتيا بسبب تأثيرها البيئي.

يتضمن ملخص الوزارة للأعمال، المنشور في مارس 2021، برج مراقبة جديد، وساحات وقوف الطائرات، وإضاءة مدرج من الفئة الأولى، ومعدات ملاحة وأرصاد جوية، وحظائر طائرات، ومبنى فني، ومجمع تخزين وقود، ومستودعات، ومحطة إطفاء وإنقاذ، بالإضافة إلى المياه والكهرباء وطريق جانبي. بلغت تكلفة المرحلة الأولى 72.5 مليون يورو (41 مليون يورو من عائدات الناتو)، والثانية 33.2 مليون يورو (31 مليون يورو من عائدات الناتو). أُسندت حوالي 70% من الأعمال إلى مقاولين سلوفينيين، ودفعت الوزارة أكثر من 5 ملايين يورو للمجتمع المحلي. وكان الهدف المعلن هو تشغيل نظام الهبوط الآلي (ILS) ودعم الطائرات حتى الفئة 4E.

أصبحت سيركلي الآن قاعدة اللواء الخامس عشر للطيران العسكري والدفاع الجوي، الذي شُكّل في مايو 2024. وصلت طائرة النقل العسكرية C-27J سبارتان مارتن كربان في 19 ديسمبر 2023، واستقبلها في اليوم التالي وزير الدفاع، ماريان شاريتش، وقائد الفوج، العقيد يانيز غاوب؛ ونظرًا لعدم وجود حظيرة طائرات كبيرة بما يكفي، رُكنت في ماريبور في البداية. ولحقتها طائرة سبارتان الثانية، إدوارد روسيان، في 17 ديسمبر 2024.

في يونيو 2025، فتحت القاعدة أبوابها للمشاركة في مناورة "الضربة الأدرياتيكية" الثانية عشرة، بمشاركة نحو 800 مشارك من 30 دولة حليفة وشريكة، وسبعة أنواع من المروحيات من أربع دول، وتسعة أنواع من الطائرات ذات الأجنحة الثابتة من تسع دول. ويُعدّ تطوير قاعدة سيركليه أولوية في برنامج الدفاع متوسط المدى الذي تم اعتماده في نوفمبر 2025، وتتوقع اللواء تركيب أنظمة جديدة للمطار في عام 2026.