该机场最初名为七英里跑道，是战时莫尔兹比港机场群的一部分。1942年3月，日军驻扎莱城，澳大利亚皇家空军派遣新组建的第75中队北上。该中队于1942年3月4日组建，装备P-40“小鹰”战斗机；先遣队于3月17日抵达莫尔兹比港，战斗机部队于3月19日至21日之间陆续抵达。中队长约翰·弗朗西斯·杰克逊中队长，1908年出生于昆士兰州，于3月19日接管指挥权，并于3月21日抵达七英里机场。第二天清晨，他率领部队对莱城机场的日军发动了黎明突袭。.

该中队与日军对莫尔兹比港的空袭进行了大约六周的战斗。维基百科对该部队的记载显示，战斗结果为：确认击落35架日军飞机，可能击落4架，击伤44架，自身损失22架“小鹰”战斗机（其中6架因事故损失），12名飞行员阵亡。1942年4月28日，杰克逊率领五架仍可飞行的“小鹰”战斗机迎击空袭，击落一架日军战斗机后被击落身亡；维基百科记载他共取得八次空战胜利。第二天，他的兄弟莱斯接管了指挥权。该中队于5月3日撤出作战行动，并于1942年5月7日启程返回澳大利亚。.

为了纪念他，七英里跑道被重新命名为杰克逊跑道，这个名字在战争、机场转为民用以及独立后都得以保留。如今，维基百科在其条目中将“莫尔兹比港国际机场”命名为“杰克逊国际机场”，并注明了其早期的名称；其国际民航组织代码为AYPY。.

巴布亚新几内亚的军事飞行始于1975年8月，当时第一批前澳大利亚皇家空军的达科他运输机在独立前几周交付给了巴布亚新几内亚国防军。ADF-Serials网站追踪每一架飞机的序列号，该网站显示，空运中队最初驻扎在莫尔兹比港，之后迁至莱城，莱城机场关闭后又迁回杰克逊机场。具体日期尚无定论。维基百科关于莱城机场和莱城纳扎布机场的条目均显示，巴布亚新几内亚国防军一直驻扎在莱城，直到1992年迁至莫尔兹比港，而旧莱城机场的关闭时间则有多种说法，有的说是1977年，有的说是1987年。.

杰克逊机场此前已接收了该部队拥有的最昂贵的飞机：ADF-Serials 记录显示，两架 CASA CN-235M 运输机，编号分别为 P2-0501 和 P2-0502，于 1991 年 11 月交付至杰克逊机场。由于资金短缺，这两架飞机很快就被退役。ADF-Serials 分别于 2002 年和 2016 年拍摄了该基地，机库的景象诉说着这几年来的变化：2002 年 9 月，一架 Arava 运输机停放在巴布亚新几内亚国防军的机库内；同月，一架 Dakota 运输机废弃在机场，发动机也已损坏；2016 年 1 月，CN-235 运输机停放在机库内；而三架来自布干维尔战争的 Iroquoi 运输机则废弃在停机坪上。.

1997年的桑德林事件留下了不可磨灭的痕迹。承包商于1997年3月16日晚被巴布亚新几内亚国防军士兵逮捕，原定运往巴布亚新几内亚国防军的米-24武装直升机被转运至廷德尔皇家空军基地，并一直停放在那里，直到2016年在达尔文附近被掩埋。另有两架小型飞机抵达了莫尔兹比港：澳大利亚国防军序列号显示，一架CASA C-212 Aviocar 200和一架塞斯纳337A于1997年2月注册在特拉华州的桑德尔公司名下，截至2016年仍露天停放在杰克逊机场。.

自2012年以来，该基地的运转一直依赖于澳大利亚的支持。2016年1月，人们在杰克逊机场发现了根据国防合作计划从Hevilift PNG公司租赁的贝尔212直升机，这些直升机仍在租赁期内。2016年太平洋航空航天公司合同下的首架P-750飞机于2018年抵达，2023年澳大利亚又赠送了两架750XL飞机；制造商表示，第一架将于2023年4月飞往巴布亚新几内亚，第二架将于9月抵达。澳大利亚国防军和巴布亚新几内亚国防军将继续通过“卓越飞行”计划开展联合训练、维护和保障工作。.

2025年9月19日，该机队迎来了一项重大进展：一架自2017年以来一直未曾飞行的CN-235飞机的发动机在八年后首次启动。《巴布亚新几内亚公报》报道称，第一阶段的修复工作已完成85%至90%，之后将在印度尼西亚进行大修，并计划随后修复第二架CN-235飞机。国防部长比利·约瑟夫博士感谢澳大利亚提供的三架P-750飞机，但他表示政府希望转而使用双引擎飞机。维基百科援引《邮报》的报道称，一架通过澳大利亚政府租赁的贝尔412直升机于2026年2月加入空军部队。.