Het vliegveld begon als de Seven Mile Drome, een van de landingsbanen van het vliegveldcomplex van Port Moresby tijdens de oorlog. In maart 1942, toen Japanse troepen zich in Lae bevonden, stuurde de RAAF haar nieuw gevormde 75e Squadron naar het noorden. Het squadron was op 4 maart 1942 opgericht met P-40 Kittyhawks; de voorhoede bereikte Port Moresby op 17 maart en de jachtvliegtuigen volgden tussen 19 en 21 maart. De commandant, Squadron Leader John Francis Jackson, een in 1908 geboren Queenslander, nam het commando over op 19 maart en arriveerde op 21 maart in Seven Mile. De volgende ochtend leidde hij een aanval in de vroege ochtend op de Japanners op het vliegveld van Lae.

Ongeveer zes weken lang vocht het squadron tegen de luchtaanvallen op Port Moresby. Volgens Wikipedia werden er 35 Japanse vliegtuigen vernietigd, vier waarschijnlijk vernietigd en 44 beschadigd, ten koste van 22 Kittyhawks, waarvan zes bij ongelukken, en twaalf manschappen gedood. Op 28 april 1942 leidde Jackson de vijf nog vliegwaardige Kittyhawks in een aanval, vernietigde een Japans jachtvliegtuig en werd neergeschoten en gedood; Wikipedia vermeldt acht overwinningen op zijn naam. Zijn broer Les nam de volgende dag het commando over. Het squadron werd op 3 mei teruggetrokken en vertrok op 7 mei 1942 naar Australië.

De landingsbaan van Seven Mile werd ter ere van hem omgedoopt tot Jackson's, en die naam bleef behouden na de oorlog, de overdracht van het vliegveld aan civiel gebruik en de onafhankelijkheid. Wikipedia noemt het artikel tegenwoordig Port Moresby International Airport en vermeldt de eerdere naam Jacksons International Airport; de ICAO-code is AYPY.

De militaire luchtvaart van Papoea-Nieuw-Guinea begon in augustus 1975, toen de eerste ex-RAAF Dakota's enkele weken voor de onafhankelijkheid aan de PNGDF werden overgedragen. ADF-Serials, dat elk vliegtuig registreert, meldt dat het Air Transport Squadron aanvankelijk in Port Moresby gestationeerd was en vervolgens naar Lae verhuisde, om na de sluiting van het vliegveld van Lae terug te keren naar Jackson's Field. De exacte data zijn niet eenduidig. Wikipedia-artikelen over zowel het vliegveld van Lae als het vliegveld Lae Nadzab vermelden dat de PNGDF in Lae gestationeerd was tot de verhuizing naar Port Moresby in 1992, terwijl het oude vliegveld van Lae afwisselend wordt beschreven als gesloten in 1977 of 1987.

Jackson's Field had al het duurste vliegtuig in bezit dat de luchtmacht ooit had gehad: ADF-Serials registreert de twee CASA CN-235M's, P2-0501 en P2-0502, die in november 1991 aan Jackson's Field werden geleverd. Beide werden al snel buiten dienst gesteld vanwege geldgebrek. Toen ADF-Serials de basis in 2002 en opnieuw in 2016 fotografeerde, vertelde de hangar het verhaal van de jaren daartussen: een Arava-transportvliegtuig in de hangar van de PNGDF in september 2002, een Dakota die in dezelfde maand verwaarloosd en zonder motor op het vliegveld stond, de CN-235's in de hangar in januari 2016, en drie Iroquois uit de oorlog in Bougainville die verwaarloosd op het platform stonden.

De Sandline-affaire van 1997 liet zijn sporen na. De aannemers werden in de nacht van 16 maart 1997 gearresteerd door soldaten van de Papoea-Nieuw-Guinea Defensiemacht (PNGDF) en de Mi-24 gevechtshelikopters die voor de PNGDF bestemd waren, werden omgeleid naar RAAF Base Tindal, waar ze bleven tot ze in 2016 nabij Darwin werden begraven. Twee kleinere vliegtuigen bereikten Port Moresby wel: ADF-Serials vermeldt een CASA C-212 Aviocar 200 en een Cessna 337A, geregistreerd op naam van Sandair Corp uit Delaware in februari 1997 en in 2016 nog steeds in opslag op Jackson's Field.

Sinds 2012 is het voortbestaan van de basis afhankelijk van Australische steun. Bell 212-helikopters, geleased van Hevilift PNG in het kader van het Defensiesamenwerkingsprogramma, werden in januari 2016 op Jackson's Field gespot en waren daar nog steeds geleased. De eerste P-750 uit het contract met Pacific Aerospace uit 2016 arriveerde in 2018, en in 2023 schonk Australië nog twee 750XL's; de fabrikant gaf aan dat de eerste in april 2023 naar Papoea-Nieuw-Guinea zou vliegen en de tweede in september, waarbij de Australische en Papoea-Nieuw-Guineaanse strijdkrachten gezamenlijk training, onderhoud en ondersteuning zouden blijven bieden via hun Flights of Excellence-programma.

Op 19 september 2025 markeerde de vleugel een herstel: de motoren van een CN-235 die sinds 2017 niet meer had gevlogen, werden voor het eerst in acht jaar weer gestart. De PNG Bulletin meldde dat de eerste fase van het herstelwerk voor 85-90 procent voltooid was, waarna een revisie in Indonesië zou plaatsvinden. Het was de bedoeling om daarna ook de tweede CN-235 te herstellen. Minister van Defensie Dr. Billy Joseph bedankte Australië voor de drie P-750's, maar zei dat de regering wilde overstappen op tweemotorige vliegtuigen. Wikipedia, die de Post-Courier citeert, meldt dat een Bell 412-helikopter, geleased via de Australische overheid, in februari 2026 aan de luchtmacht werd toegevoegd.