El aeropuerto comenzó como el Aeródromo de Seven Mile, una pista del complejo aeródromo de Port Moresby durante la guerra. En marzo de 1942, con las fuerzas japonesas en Lae, la Real Fuerza Aérea Australiana (RAAF) envió su recién formado Escuadrón n.º 75 hacia el norte. El escuadrón se había formado el 4 de marzo de 1942 con aviones P-40 Kittyhawk; su avanzada llegó a Port Moresby el 17 de marzo y los cazas la siguieron entre el 19 y el 21 de marzo. Su comandante, el comandante de escuadrón John Francis Jackson, oriundo de Queensland y nacido en 1908, tomó el mando el 19 de marzo y llegó a Seven Mile el 21 de marzo. A la mañana siguiente, dirigió un ataque al amanecer contra las fuerzas japonesas en el aeródromo de Lae.

Durante aproximadamente seis semanas, el escuadrón combatió los ataques aéreos contra Port Moresby. Según Wikipedia, el resultado fue de 35 aviones japoneses destruidos, cuatro probables y 44 dañados, con un coste de 22 Kittyhawks, seis de ellos accidentados, y doce hombres muertos. El 28 de abril de 1942, Jackson lideró los cinco Kittyhawks que aún estaban en condiciones de volar contra un ataque aéreo, destruyó un caza japonés y fue derribado y muerto; Wikipedia registra ocho victorias a su nombre. Su hermano Les tomó el mando al día siguiente. El escuadrón fue retirado de las operaciones el 3 de mayo y partió hacia Australia el 7 de mayo de 1942.

La pista de Seven Mile pasó a llamarse Jackson's en su honor, y el nombre sobrevivió a la guerra, al traspaso del aeropuerto al uso civil y a la independencia. Wikipedia titula actualmente su artículo Aeropuerto Internacional de Port Moresby y menciona el nombre anterior de Aeropuerto Internacional Jacksons; el código ICAO es AYPY.

La actividad aérea militar de Papúa Nueva Guinea comenzó en agosto de 1975, cuando los primeros Dakotas, anteriormente pertenecientes a la Real Fuerza Aérea Australiana (RAAF), fueron entregados a las Fuerzas de Defensa de Papúa Nueva Guinea (PNGDF) semanas antes de la independencia. ADF-Serials, que registra cada aeronave, indica que el Escuadrón de Transporte Aéreo tuvo su base inicialmente en Port Moresby y posteriormente se trasladó a Lae, regresando a Jackson's Field cuando cerró el aeropuerto de Lae. Las fechas no están del todo claras. Los artículos de Wikipedia sobre el aeródromo de Lae y el aeropuerto de Lae Nadzab afirman que las PNGDF tuvieron su base en Lae hasta su traslado a Port Moresby en 1992, mientras que el antiguo aeródromo de Lae se describe indistintamente como cerrado en 1977 o 1987.

El aeródromo de Jackson ya había recibido los aviones más caros que el servicio había poseído: ADF-Serials registra los dos CASA CN-235M, P2-0501 y P2-0502, entregados en noviembre de 1991 al aeródromo de Jackson. Ambos fueron retirados poco después por falta de fondos. Cuando ADF-Serials fotografió la base en 2002 y nuevamente en 2016, el hangar contaba la historia de los años transcurridos: un transporte Arava dentro del hangar de la PNGDF en septiembre de 2002, un Dakota abandonado y sin motor en el aeródromo ese mismo mes, los CN-235 en el hangar en enero de 2016, y tres Iroquois de la guerra de Bougainville abandonados en la rampa.

El incidente de Sandline de 1997 dejó su propia huella. Los contratistas fueron arrestados por soldados de la PNGDF la noche del 16 de marzo de 1997 y los helicópteros de ataque Mi-24 con destino a la PNGDF fueron desviados a la base Tindal de la RAAF, donde permanecieron hasta que fueron enterrados cerca de Darwin en 2016. Dos aeronaves más pequeñas sí llegaron a Port Moresby: ADF-Serials registra un CASA C-212 Aviocar 200 y un Cessna 337A registrados a nombre de Sandair Corp de Delaware en febrero de 1997 y que aún se encontraban almacenados al aire libre en Jackson's Field en 2016.

Desde 2012, la actividad de la base ha dependido del apoyo australiano. En enero de 2016, se observaron en Jackson's Field helicópteros Bell 212 arrendados a Hevilift PNG en el marco del Programa de Cooperación en Defensa, que aún se encontraban en régimen de arrendamiento. El primer P-750 del contrato de Pacific Aerospace de 2016 llegó en 2018, y en 2023 Australia donó dos 750XL más; el fabricante indicó que el primero volaría a Papúa Nueva Guinea en abril de 2023 y el segundo en septiembre, y que las Fuerzas de Defensa Australianas (ADF) y las Fuerzas de Defensa de Papúa Nueva Guinea (PNGDF) continuarían con el entrenamiento, el mantenimiento y el apoyo conjuntos a través de su programa de Vuelos de Excelencia.

El 19 de septiembre de 2025, la unidad celebró una recuperación: los motores de un CN-235, que no había volado desde 2017, se pusieron en marcha por primera vez en ocho años. El PNG Bulletin informó que la primera fase de los trabajos de recuperación estaba completada en un 85-90% antes de una revisión general en Indonesia, con planes para recuperar el segundo CN-235 posteriormente. El Ministro de Defensa, Dr. Billy Joseph, agradeció a Australia los tres P-750, pero afirmó que el gobierno quería avanzar hacia aeronaves bimotores. Wikipedia, citando al Post-Courier, informa que un helicóptero Bell 412, arrendado a través del gobierno australiano, se unió a la fuerza aérea en febrero de 2026.