O aeroporto começou como Seven Mile Drome, uma faixa do complexo aeroportuário de Port Moresby da época da guerra. Em março de 1942, com as forças japonesas em Lae, a RAAF enviou seu recém-formado Esquadrão nº 75 para o norte. O esquadrão havia sido formado em 4 de março de 1942 com P-40 Kittyhawks; seu destacamento avançado chegou a Port Moresby em 17 de março e os caças os seguiram entre 19 e 21 de março. Seu comandante, o Líder de Esquadrão John Francis Jackson, um nativo de Queensland nascido em 1908, assumiu o comando em 19 de março e chegou a Seven Mile em 21 de março. Na manhã seguinte, ele liderou um ataque ao amanhecer contra os japoneses no aeródromo de Lae.

Durante cerca de seis semanas, o esquadrão combateu os ataques aéreos em Port Moresby. O relato da Wikipédia sobre a unidade indica que 35 aeronaves japonesas foram confirmadas como destruídas, quatro prováveis e 44 danificadas, ao custo de 22 Kittyhawks, seis deles em acidentes, e doze homens mortos. Em 28 de abril de 1942, Jackson liderou os cinco Kittyhawks ainda em condições de voo contra um ataque aéreo, destruiu um caça japonês e foi abatido e morto; a Wikipédia registra oito vitórias em seu nome. Seu irmão, Les, assumiu o comando no dia seguinte. O esquadrão foi retirado das operações em 3 de maio e partiu para a Austrália em 7 de maio de 1942.

A pista de Seven Mile foi renomeada Jackson's em sua homenagem, e o nome sobreviveu à guerra, à transferência do aeroporto para uso civil e à independência. A Wikipédia hoje intitula seu artigo Aeroporto Internacional de Port Moresby e menciona o nome anterior Aeroporto Internacional de Jacksons; o código ICAO é AYPY.

A aviação militar da Papua Nova Guiné teve início em agosto de 1975, quando os primeiros Dakotas ex-RAAF foram entregues às Forças de Defesa da Papua Nova Guiné (PNGDF) semanas antes da independência. O ADF-Serials, que rastreia cada aeronave, afirma que o Esquadrão de Transporte Aéreo foi inicialmente baseado em Port Moresby e depois transferido para Lae, retornando ao Campo de Aviação de Jackson quando o aeroporto de Lae foi fechado. As datas exatas não são conclusivas. Os artigos da Wikipédia sobre o Aeródromo de Lae e o Aeroporto de Lae Nadzab indicam que as PNGDF estiveram baseadas em Lae até sua transferência para Port Moresby em 1992, enquanto o antigo Aeródromo de Lae é descrito, em diferentes ocasiões, como tendo sido fechado em 1977 ou 1987.

A Base Aérea de Jackson já havia recebido as aeronaves mais caras que a força aérea possuía: o ADF-Serials registra os dois CASA CN-235M, P2-0501 e P2-0502, entregues em novembro de 1991 à Base Aérea de Jackson. Ambos foram retirados de serviço pouco depois por falta de verba. Quando o ADF-Serials fotografou a base em 2002 e novamente em 2016, o hangar contava a história dos anos entre esses dois momentos: um avião de transporte Arava dentro do hangar da PNGDF em setembro de 2002, um Dakota abandonado e sem motor no campo no mesmo mês, os CN-235 no hangar em janeiro de 2016 e três Iroquois da guerra de Bougainville abandonados no pátio.

O caso Sandline de 1997 deixou suas marcas. Os contratados foram presos por soldados da PNGDF na noite de 16 de março de 1997, e os helicópteros de ataque Mi-24 destinados à PNGDF foram desviados para a Base Aérea da RAAF em Tindal, onde permaneceram até serem enterrados perto de Darwin em 2016. Duas aeronaves menores chegaram a Port Moresby: o ADF-Serials lista um CASA C-212 Aviocar 200 e um Cessna 337A registrados em nome da Sandair Corp de Delaware em fevereiro de 1997 e ainda armazenados ao ar livre em Jackson's Field em 2016.

Desde 2012, a operação da base depende do apoio australiano. Helicópteros Bell 212, arrendados da Hevilift PNG no âmbito do Programa de Cooperação de Defesa, foram vistos em Jackson's Field em janeiro de 2016, ainda em regime de arrendamento. O primeiro P-750 do contrato de 2016 com a Pacific Aerospace chegou em 2018, e em 2023 a Austrália doou mais dois 750XL; o fabricante afirmou que o primeiro voaria para Papua Nova Guiné em abril de 2023 e o segundo em setembro, com as Forças de Defesa Australianas (ADF) e as Forças de Defesa da Papua Nova Guiné (PNGDF) continuando o treinamento conjunto, a manutenção e o apoio logístico por meio do programa Flights of Excellence.

Em 19 de setembro de 2025, a ala marcou uma recuperação: os motores de um CN-235, que não voava desde 2017, foram ligados pela primeira vez em oito anos. O PNG Bulletin noticiou que a primeira fase do trabalho de recuperação estava 85-90% concluída, antes de uma revisão geral na Indonésia, com planos para recuperar o segundo CN-235 posteriormente. O Ministro da Defesa, Dr. Billy Joseph, agradeceu à Austrália pelos três P-750, mas afirmou que o governo queria avançar para aeronaves bimotoras. A Wikipédia, citando o Post-Courier, informa que um helicóptero Bell 412, arrendado pelo governo australiano, juntou-se ao elemento aéreo em fevereiro de 2026.