Stavba začala koncem roku 1937, ale zdroje se neshodují v tom, kdy byla stanice otevřena. Dva místní letecké dějiny uvádějí 4. listopad 1940, RAF Memorial Flight Club uvádí jako oficiální otevření 7. ledna 1941 a stránka stanice RAF uvádí pouze rok 1941. Žádný z nich data nesouhlasí, takže tato stránka uvádí 4. listopadu 1940 – 7. ledna 1941. Ať tak či onak, Coningsby byla otevřena jako stanice č. 5 skupiny, bombardovacího velitelství.

106. peruť dorazila k Hampdens koncem února 1941. Její první operace proti Kolíně nad Rýnem ve dnech 1. a 2. března byla váhavý začátek: bylo vysláno osm letadel a do vzduchu se dostalo pouze pět. O dvě noci později stanice ztratila své první letadlo, Hampden X3002, se čtyřčlennou posádkou. 97. peruť ji v březnu následovala s Avro Manchester a obě perutě byly v Coningsby převedeny na Lancaster.

Guy Gibson se na jaře 1942 připojil k 106. peruti v Coningsby a 22. dubna s ní absolvoval svou první operaci v Manchesteru a v červenci s Lancastery. Na přelomu září a října 1942 se peruť vydala na základnu RAF Syerston (zdroje uvádějí 30. září a 1. října). Letka v Coningsby byla poté od září 1942 do srpna 1943 fakticky uzavřena, zatímco byly vybudovány tři zpevněné ranveje, z nichž nejdelší měla 1 950 yardů.

Přestavěné letiště přijalo 30. srpna 1943 617. peruť. Ve dnech 14. a 15. září se její Lancastery vydaly k Dortmundsko-emskému kanálu a byly kvůli počasí odvolány; letadlo Davida Maltbyho bylo ztraceno, téměř jistě po srážce s Mosquitem. Následující noci se osm letadel pokusilo znovu s 12 000 liberovými bombami a pět letadel bylo ztraceno, včetně nového velitele George Holdena. Kanál byl nepoškozený. V lednu 1944 se peruť přesunula do Woodhall Spa a od dubna létaly z Coningsby perutě č. 83 a 97 jako Pathfindery 5. skupiny až do roku 1946.

Po válce stanice krátce létala s Lincolny, do března 1950 s Mosquity, v letech 1950 až 1953 s Boeingy Washingtony, stíhačkami B-29 RAF, a v letech 1953 až 1961 s English Electric Canberrami. Canberry sice přinesly do Coningsby tryskové bombardování, ale trvalejší odkaz studené války leží hned za plotem, na místě zvaném Black Holt, které bylo podle záznamů Historic England vybráno jako jedno z doplňkových skladovacích prostor pro britské atomové zbraně.

Na začátku 50. let 20. století byl Black Holt přeměněn na doplňkový sklad pro Blue Danube, první operační britskou atomovou bombu o délce 7,3 metru a hmotnosti čtyř tun. Bomby byly uloženy v železobetonových budovách s mohylami a štěpná jádra odděleně. Následovaly i pozdější zbraně, až po Yellow Sun Mark 1. Historic England čítá 24 skladovacích prostorů a navazuje na tři letky osmi bombardérů V v Coningsby.

Tyto letky létaly na Vulcanech, které dorazily v roce 1962. Záznam muzea RAF o Vulcanu XM598 ukazuje, že byl dodán 12. letce v Coningsby dne 4. září 1963. Dne 1. března 1964 byly letky č. 9, 12 a 35 sloučeny do jednoho křídla Coningsby a 7. listopadu 1964 se křídlo přesunulo na základnu RAF Cottesmore, čímž skončila krátká éra V-force v Coningsby.

Black Holt přežil bombardéry. V 80. letech 20. století, kdy byla klíčová letiště opevněna proti jaderným, biologickým a chemickým útokům, se jedna z jejích vyvýšených testovacích budov stala Bezpečným velitelským stanovištěm. Areál byl v 90. letech uzavřen a přešel do soukromých rukou a 24. února 2020 byl jeho bývalá testovací budova zařazena do II. stupně ochrany na seznam památek organizace Historic England. Samotná základna RAF Coningsby zůstala po celou dobu otevřená.

Coningsby se stala stíhací stanicí s letouny McDonnell Douglas Phantom FGR2. V srpnu 1968 zde byla jako první jednotka Phantom zformována 228. operační konverzní jednotka, následovaná v květnu 1969 6. letkou, v září 1969 54. letkou a v dubnu 1972 41. letkou. Coningsby Phantomy začínaly v roli pozemních útočníků a poté, co Jaguary převzaly pozemní útoky, přesunuly se k protivzdušné obraně.

Léta Phantomů přinesla stanici nejhorší ztrátu v době míru. Dne 9. srpna 1974 se Phantom z 41. perutě, pilotovaný velitelem stanice, kapitánem Davidem Bluckem, srazil nad Norfolkem s letadlem postřikujícím plodiny. Zahynuli Blucke, jeho navigátor, letecký poručík Terence Kirkland, a pilot z Pawnee, 24letý Paul Hickmott. Vyšetřovatelé nehod vinili z neexistence jakéhokoli systému pro koordinaci vojenských a civilních letů za nízkých limitů.

Podle letecké historické pobočky vstoupily letouny protivzdušné obrany Tornado do služby v roce 1984 ve své prozatímní podobě F2 a první Tornado F3 dorazily do Coningsby v červenci 1986. 229. letecká základna OCU tam v témže měsíci zahájila výcvik posádek F3 a 29. letka, první operační letka F3, přijala tento typ do služby v Coningsby v dubnu 1987. Do roku 1990 bylo F3 vybaveno pěti letkami, všechny se základnou ve Velké Británii.

Když Irák v srpnu 1990 napadl Kuvajt, posádky 5. a 29. perutě byly na výcvikovém táboře pro výzbroj na Kypru a byly vyslány přímo do Dahránu. Oddělení letecké historie eviduje k 11. srpnu 12 letounů F3 a k 22. září 18. Během operace Granby oddíl F3, vybraný z několika základn, vykonal 2 666 bojových letů, z toho 698 bojových letů během operace Pouštní bouře.

Coningsby byla první základnou RAF, která létala s Typhoony na frontové linii. 29. peruť, znovu zformovaná v roce 2003, byla druhou perutí RAF, která letouny obdržela, a první jednotky Typhoonů se přesunuly z letiště BAE Systems ve Wartonu v roce 2005. 3. (stíhací) peruť dorazila v roce 2006 jako první peruť Typhoonů na frontové linii a XI. (stíhací) peruť se v roce 2007 stala víceúčelovou perutí Typhoonů.

Dne 29. června 2007 byl Typhoon uveden do provozu, když 3. stíhací peruť převzala od Tornada F3 úkol rychlé reakce (QRA) v Coningsby; do té doby bylo na stanici dodáno 43 Typhoonů. Coningsby zastává jižní polovinu úkolu a základna RAF Lossiemouth severní. V roce 2012 RAF uvedla, že její piloti absolvovali 24hodinové směny QRA jednou nebo dvakrát měsíčně.

Ministerstvo obrany nezveřejňuje přesné údaje o startech. V roce 2020 uvedlo pouze počet dní, kdy vzlétaly letouny britské letecké asociace QRA, a to pro obě stanice dohromady: 12, 12, 6, 9 a 14 pro roky 2015 až 2019. Některé starty jsou slyšet na zemi: 12. ledna 2021 letěly letouny Coningsby Typhoon nadzvukem, aby dosáhly civilního letadla, které ztratilo spojení, a třesk se rozlétl přes Londýn a východní hrabství.

Dnes RAF uvádí jako jednotky první linie 3. (stíhací) a XI. (stíhací) perutě, přičemž 29. peruť cvičí piloty Typhoonů. 12. peruť se v červenci 2018 znovu zformovala jako společná peruť Typhoon Královského letectva a katarského letectva a v roce 2020 zahájila společné operace v Coningsby. XI. (stíhací) peruť nese bitevní vyznamenání Libya 2011 z bojového debutu Typhoonu.

Letka byla slavnostně otevřena 11. července 1957 na základně RAF Biggin Hill jako Letka historických letadel RAF, stala se Letkou bitvy o Británii a svůj současný název přijala v roce 1969. Mezi lety 1959 a 1965 měla pouze jeden Spitfire, PM631, a jeden Hurricane, LF363; oba jsou stále v provozu. Do Coningsby dorazila z základny RAF Coltishall 1. března 1976 a v roce 2026 stanice oslavila 50 let jako její domovská základna.

RAF uvádí flotilu pět Spitfirů, Hurricany LF363 a PZ865, Lancaster PA474, Dakota ZA947 a dva Chipmunky, WG486 a WK518. List The Flight uvádí, že na světě zbývá pouze 12 letuschopných Hurricanů a dva letuschopné Lancastery. Hangár je přístupný veřejnosti prostřednictvím návštěvnického centra, které bylo nedávno zrekonstruováno ve spolupráci s Radou hrabství Lincolnshire. V roce 2018, u příležitosti stého výročí RAF, byl v hangáru také vystaven Hawker Typhoon MN235 z muzea RAF, jediný dochovaný exemplář svého typu.

Dne 11. září 1991 u hurikánu LF363, letícího ve formaci s Lancasterem a Spitfirem z Coningsby na Jersey, selhal vačkový hřídel. Motor se zastavil při přiblížení k letišti RAF Wittering a letadlo havarovalo na letišti; jeho pilot vyvázl se zlomeným kotníkem a lehkými popáleninami. Přestavba trvala roky a letka prodala Spitfire PS853, aby pomohla s jejím zaplacením. LF363 znovu vzlétl 29. září 1998.

Pouze jedna nehoda BBMF byla smrtelná. Dne 25. května 2024 se poblíž Coningsby zřítil Spitfire MK356, vyrobený v roce 1944, a zahynul při tom velitel letky Mark Long (43 let). Společnost FlightGlobal to označila za první smrtelnou nehodu letadla BBMF od roku 1957. Letka byla uzemněna. V březnu 2025 RAF povolil svým Spitfirům a Hurricanům opětovný let, zatímco pokračovalo vyšetřování.

Eskadra, která nyní testuje taktiku Typhoonu, má dlouhou bojovou historii. Zformovaná jako 41. peruť Královského leteckého sboru (Royal Flying Corps) a vyslaná do Francie v roce 1916, létala na Spitfirech během Dunkerk a bitvy o Británii, kde v ní sloužil Eric Lock, pilot RAF s nejvyšším skóre v této bitvě. V roce 1944 zničila během devíti týdnů 53 létajících bomb V-1.

Její první spojení s Coningsby se uskutečnilo 1. dubna 1972, kdy se tam znovu zformovala na letounu Phantom FGR2. Byl to jeden z Phantomů letky, který velitel stanice pilotoval při smrtelné srážce nad Norfolkem v srpnu 1974. Eskadra v roce 1977 přešla na Jaguary, čímž ukončila pět let létání Phantomů z Coningsby. Jejím mottem je „Hledat a ničit“.

V roce 2006, čelila rozpuštění jako jednotka první linie, a tak se stala 41. (záložní) perutí, jednotkou pro operační hodnocení rychlých proudových letounů a zbraní. V roce 2013 se stala 41. (záložní) testovací a hodnotící perutí a obdržela svůj první Typhoon. Nyní označená jako XLI testovací a hodnotící peruť patří do Centra pro vzdušné a vesmírné boje se sídlem na základně RAF Waddington a RAF popisuje její hlavní zaměření na rozvoj schopností a taktiky Typhoonu.