De bouw begon eind 1937, maar bronnen verschillen van mening over de openingsdatum van het station. Twee lokale luchtvaartgeschiedenissen noemen 4 november 1940, de RAF Memorial Flight Club geeft 7 januari 1941 als officiële openingsdatum, en de stationspagina van de RAF vermeldt alleen 1941. Geen van de bronnen geeft een eenduidige datum, dus deze pagina geeft 4 november 1940 – 7 januari 1941. Hoe dan ook, Coningsby werd geopend als een basis van No. 5 Group, Bomber Command.

Het 106e Squadron arriveerde eind februari 1941 met Hampdens. De eerste operatie, tegen Keulen op 1 en 2 maart, was een moeizame start: acht vliegtuigen werden toegewezen, maar slechts vijf kwamen in de lucht. Twee nachten later verloor het squadron zijn eerste toestel, Hampden X3002, met een bemanning van vier. Het 97e Squadron volgde in maart met de Avro Manchester, en beide squadrons schakelden in Coningsby over op de Lancaster.

Guy Gibson voegde zich in het voorjaar van 1942 bij Squadron 106 in Coningsby en vloog zijn eerste missie naar Manchester op 22 april, waarna hij in juli met Lancasters vloog. Het squadron vertrok rond de jaarwisseling van september en oktober 1942 naar RAF Syerston (bronnen noemen 30 september en 1 oktober). Coningsby was vervolgens feitelijk gesloten van september 1942 tot augustus 1943, terwijl er drie verharde start- en landingsbanen werden aangelegd, waarvan de langste 1950 yards (ongeveer 1830 meter) lang was.

Het herbouwde vliegveld nam op 30 augustus 1943 Squadron 617 in gebruik. Op 14 en 15 september vertrokken de Lancasters van het squadron richting het Dortmund-Ems-kanaal, maar werden teruggeroepen vanwege het weer; het vliegtuig van David Maltby ging verloren, vrijwel zeker na een botsing met een Mosquito. De volgende nacht probeerden acht squadrons het opnieuw met bommen van 12.000 pond, maar vijf gingen verloren, waaronder de nieuwe commandant, George Holden. Het kanaal bleef onbeschadigd. Het squadron verhuisde in januari 1944 naar Woodhall Spa, en vanaf april vlogen de squadrons 83 en 97 vanaf Coningsby als Pathfinders van 5 Group tot 1946.

Na de oorlog vlogen er korte tijd Lincolns vanaf de basis, Mosquitos tot maart 1950, Boeing Washingtons, B-29's van de RAF van 1950 tot 1953, en English Electric Canberras van 1953 tot 1961. De Canberras brachten straaljagerbombardementen naar Coningsby, maar de meest blijvende erfenis van de Koude Oorlog bevindt zich net buiten het hek, op een locatie genaamd Black Holt, die volgens Historic England werd gekozen als een van de extra opslagplaatsen voor de Britse atoomwapens.

Begin jaren vijftig werd Black Holt omgebouwd tot een extra opslagplaats voor de Blue Danube, de eerste operationele atoombom van Groot-Brittannië, 7,3 meter lang en vier ton zwaar. De bommen werden bewaard in betonnen gebouwen en de splijtstofkernen apart. Latere wapens volgden, tot aan de Yellow Sun Mark 1. Historic England telt 24 opslagplaatsen en koppelt dat aantal aan drie squadrons van acht V-bommenwerpers in Coningsby.

Die squadrons vlogen met Vulcans, die in 1962 arriveerden. Volgens de gegevens van het RAF Museum werd Vulcan XM598 op 4 september 1963 geleverd aan No. 12 Squadron in Coningsby. Op 1 maart 1964 werden de squadrons 9, 12 en 35 samengevoegd tot één vleugel in Coningsby, en op 7 november 1964 verhuisde deze vleugel naar RAF Cottesmore, waarmee een einde kwam aan het korte V-force-tijdperk in Coningsby.

Black Holt overleefde de bommenwerpers. In de jaren 80, toen belangrijke vliegvelden werden versterkt tegen nucleaire, biologische en chemische aanvallen, werd een van de testgebouwen op de heuvel een veilige commandopost. De locatie sloot in de jaren 90 en kwam in particuliere handen. Op 24 februari 2020 plaatste Historic England het voormalige testgebouw op de monumentenlijst (Grade II). RAF Coningsby zelf bleef gedurende die tijd in bedrijf.

Coningsby werd een jachtvliegtuigbasis met de McDonnell Douglas Phantom FGR2. No. 228 Operational Conversion Unit werd er in augustus 1968 opgericht als de eerste Phantom-eenheid, gevolgd door No. 6 Squadron in mei 1969, No. 54 Squadron in september 1969 en No. 41 Squadron in april 1972. De Phantoms van Coningsby begonnen als grondaanvalsvliegtuigen en werden ingezet voor luchtverdediging toen de Jaguar de grondaanvallen overnam.

De Phantom-jaren brachten het grootste verlies in vredestijd voor de basis met zich mee. Op 9 augustus 1974 botste een Phantom van Squadron 41, bestuurd door de commandant van de basis, Group Captain David Blucke, boven Norfolk met een sproeivliegtuig voor gewassen. Bij het ongeluk kwamen Blucke, zijn navigator, Flight Lieutenant Terence Kirkland, en de piloot van de Pawnee, de 24-jarige Paul Hickmott, om het leven. Onderzoekers wezen het gebrek aan een systeem voor de coördinatie van militair en civiel laagvliegen aan als oorzaak.

Volgens de Air Historical Branch werd de Tornado voor luchtverdediging in 1984 in gebruik genomen in zijn tussenvorm, de F2. De eerste Tornado F3's arriveerden in juli 1986 in Coningsby. No. 229 OCU begon diezelfde maand met de training van F3-bemanningen, en No. 29 Squadron, het eerste operationele F3-squadron, nam het type in april 1987 in Coningsby in gebruik. In 1990 waren vijf squadrons, allemaal gestationeerd in Groot-Brittannië, uitgerust met de F3.

Toen Irak in augustus 1990 Koeweit binnenviel, bevonden bemanningen van de squadrons 5 en 29 zich op een oefenkamp voor bewapening op Cyprus en werden direct naar Dhahran gestuurd. De Air Historical Branch telde op 11 augustus 12 F3's in Dhahran en op 22 september 18. Tijdens Operatie Granby vloog het F3-detachement, afkomstig van verschillende bases, 2.666 sorties, waarvan 698 gevechtsmissies tijdens Desert Storm.

Coningsby was de eerste RAF-basis die met de Typhoon aan het front vloog. Squadron 29, dat in 2003 opnieuw werd opgericht, was het tweede RAF-squadron dat het toestel ontving, en de eerste Typhoon-eenheden verhuisden in 2005 van het vliegveld van BAE Systems in Warton. Squadron 3 (Fighter) arriveerde in 2006 als het eerste Typhoon-squadron aan het front, en Squadron XI (Fighter) werd in 2007 opgericht als een multirole Typhoon-squadron.

Op 29 juni 2007 werd de Typhoon operationeel toen No. 3 (Fighter) Squadron de Quick Reaction Alert-taken op Coningsby overnam van de Tornado F3; er waren toen al 43 Typhoons aan de basis geleverd. Coningsby heeft de zuidelijke helft van de taak voor zijn rekening en RAF Lossiemouth de noordelijke. In 2012 meldde de RAF dat haar piloten één of twee keer per maand 24-uurs QRA-diensten draaiden.

Het Ministerie van Defensie publiceert geen exacte cijfers over raketlanceringen. In 2020 gaf het alleen het aantal dagen waarop Britse QRA-vliegtuigen opstegen, voor beide bases samen: 12, 12, 6, 9 en 14 voor de periode 2015 tot en met 2019. Sommige lanceringen zijn op de grond te horen: op 12 januari 2021 vlogen Typhoons van Coningsby supersonisch om een civiel vliegtuig te bereiken dat het contact had verloren, en de knal was hoorbaar in Londen en de oostelijke graafschappen.

De RAF beschouwt Squadron 3 (Fighter) en Squadron XI (Fighter) momenteel als de frontlinie-eenheden, terwijl Squadron 29 Typhoon-piloten opleidt. Squadron 12 werd in juli 2018 opnieuw opgericht als een gezamenlijk Typhoon-squadron van de Royal Air Force en de Qatarese Emiri Air Force en begon in 2020 met gezamenlijke operaties op Coningsby. Squadron XI (Fighter) draagt de gevechtsonderscheiding Libië 2011, vanwege het gevechtsdebuut van de Typhoon.

De eenheid werd op 11 juli 1957 ingewijd op RAF Biggin Hill als de RAF Historic Aircraft Flight, werd later de Battle of Britain Flight en kreeg in 1969 haar huidige naam. Tussen 1959 en 1965 beschikte de eenheid over slechts één Spitfire, PM631, en één Hurricane, LF363; beide toestellen zijn nog steeds in gebruik. De eenheid arriveerde op 1 maart 1976 in Coningsby vanuit RAF Coltishall, en in 2026 vierde de basis haar 50-jarig bestaan als thuisbasis.

De RAF vermeldt de vloot als volgt: vijf Spitfires, Hurricanes LF363 en PZ865, Lancaster PA474, de Dakota ZA947 en twee Chipmunks, WG486 en WK518. De Flight merkt op dat er wereldwijd nog maar twaalf vliegwaardige Hurricanes en twee vliegwaardige Lancasters over zijn. De hangar is open voor het publiek via een bezoekerscentrum, dat onlangs is gerenoveerd in samenwerking met de gemeenteraad van Lincolnshire. In 2018, ter gelegenheid van het honderdjarig bestaan van de RAF, toonde de hangar ook de Hawker Typhoon MN235 van het RAF Museum, het enige overgebleven exemplaar van dit type.

Op 11 september 1991 kreeg Hurricane LF363, die in formatie vloog met een Lancaster en een Spitfire van Coningsby naar Jersey, te maken met een defecte nokkenas. De motor viel uit tijdens de nadering naar RAF Wittering en het toestel stortte neer op het vliegveld; de piloot kwam er vanaf met een gebroken enkel en lichte brandwonden. De herbouw duurde jaren en de Flight verkocht Spitfire PS853 om de kosten te dekken. LF363 vloog weer op 29 september 1998.

Slechts één BBMF-ongeluk heeft een dodelijke afloop gehad. Op 25 mei 2024 stortte een Spitfire MK356, gebouwd in 1944, neer nabij Coningsby, waarbij Squadron Leader Mark Long (43) om het leven kwam. FlightGlobal meldde dat dit het eerste dodelijke verlies was met een BBMF-vliegtuig sinds 1957. De eenheid werd aan de grond gehouden. In maart 2025 gaf de RAF haar Spitfires en Hurricanes weer toestemming om te vliegen, terwijl het onderzoek werd voortgezet.

Het squadron dat nu de tactieken van de Typhoon test, heeft een lange gevechtsgeschiedenis. Het werd opgericht als No. 41 Squadron van het Royal Flying Corps en in 1916 naar Frankrijk gestuurd. Daar vloog het met Spitfires tijdens Duinkerken en de Slag om Groot-Brittannië, waar Eric Lock, de meest succesvolle piloot van de RAF tijdens die slag, deel van uitmaakte. In 1944 vernietigde het squadron 53 V-1 vliegende bommen in negen weken tijd.

De eerste connectie met Coningsby dateert van 1 april 1972, toen het squadron daar opnieuw werd opgericht met de Phantom FGR2. Het was een van de Phantoms van het squadron die de stationscommandant bestuurde tijdens de fatale botsing boven Norfolk in augustus 1974. Het squadron stapte in 1977 over op de Jaguar, waarmee een einde kwam aan vijf jaar Phantom-vliegen vanuit Coningsby. Hun motto is: Zoek en vernietig.

In 2006, toen het als gevechtseenheid dreigde te worden opgeheven, werd het omgedoopt tot No. 41 (Reserve) Squadron, de Fast Jet and Weapons Operational Evaluation Unit. In 2013 werd het No. 41 (Reserve) Test and Evaluation Squadron en ontving het zijn eerste Typhoon. Het squadron, dat nu XLI Test and Evaluation Squadron heet, behoort tot het Air and Space Warfare Centre, met het hoofdkwartier op RAF Waddington. De RAF beschrijft de belangrijkste focus van het squadron als de ontwikkeling van de capaciteiten en tactieken van de Typhoon.