הבנייה החלה בסוף 1937, אך מקורות חלוקים בדעותיהם לגבי מועד פתיחת התחנה. שני תחנות היסטוריות תעופה מקומיות מציינות את ה-4 בנובמבר 1940, מועדון הטיסה של חיל האוויר המלכותי מציין את ה-7 בינואר 1941 כפתיחה הרשמית, ודף התחנה של חיל האוויר המלכותי מציין רק את 1941. אף אחד מהם אינו מתיישב עם התאריכים, ולכן דף זה מציין 4 בנובמבר 1940 - 7 בינואר 1941. כך או כך, קונינגסבי נפתחה כתחנת פיקוד מפציצים של קבוצת מטוסים מספר 5.

טייסת מס' 106 הגיעה עם המפדנס בסוף פברואר 1941. המבצע הראשון שלה, נגד קלן ב-1-2 במרץ, היה התחלה מהוססת: שמונה מטוסים הוטסו ורק חמישה הצליחו להגיע לאוויר. שני לילות לאחר מכן, התחנה איבדה את מטוסה הראשון, המפדן X3002, עם צוות של ארבעה מטוסים. טייסת מס' 97 הגיעה בעקבותיה במרץ עם המטוס אברו מנצ'סטר, ושתי הטייסות עברו למטוסי לנקסטר בקונינגסבי.

גיא גיבסון הצטרף לטייסת מספר 106 בקונינגסבי באביב 1942, וטיס איתה את מבצע מנצ'סטר הראשון שלו ב-22 באפריל ואת מטוסי הלנקסטר עד יולי. הטייסת יצאה לחיל האוויר המלכותי סיירסטון בתחילת ספטמבר-אוקטובר 1942 (מקורות מציינים את ה-30 בספטמבר וה-1 באוקטובר). קונינגסבי נסגרה למעשה מספטמבר 1942 עד אוגוסט 1943 בזמן שהונחו שלושה מסלולי המראה, הארוך שבהם 1,950 יארד.

שדה התעופה המשוחזר קלט את טייסת מספר 617 ב-30 באוגוסט 1943. בין ה-14 ל-15 בספטמבר יצאו מטוסי הלנקסטר שלה לתעלת דורטמונד-אמס וחויקלו עקב תנאי מזג האוויר; מטוסו של דיוויד מלטבי אבד, כמעט בוודאות לאחר התנגשות עם מוסקיטו. בלילה שלמחרת שמונה ניסו שוב עם פצצות במשקל 12,000 פאונד וחמישה אבדו, כולל המפקד החדש, ג'ורג' הולדן. התעלה לא ניזוקה. הטייסת עברה לוודהול ספא בינואר 1944, ומאפריל טייסות 83 ו-97 טסו מקונינגסבי כמטוסי פאת'פיינדר של קבוצה 5 עד 1946.

לאחר המלחמה, התחנה הטיסה מטוסי לינקולן לזמן קצר, מוסקיטו עד מרץ 1950, מטוסי וושינגטון של בואינג, מטוסי B-29 של חיל האוויר המלכותי הבריטי, בין השנים 1950 ל-1953, ומטוסי קנברה של אינגליש אלקטריק בין השנים 1953 ל-1961. מטוסי הקנברה הביאו את הפצצות הסילון לקונינגסבי, אך מורשת המלחמה הקרה המתמשכת יותר נמצאת ממש מחוץ לגדר, באתר בשם בלאק הולט, אשר על פי רישומי הארגון ההיסטורי אנגליה נבחר כאחד מאזורי האחסון המשלימים לנשק האטומי של בריטניה.

בתחילת שנות ה-50 הוסב בלק הולט לאזור אחסון משלים עבור הדנובה הכחולה, פצצת האטום המבצעית הראשונה של בריטניה, באורך 7.3 מטרים ובמשקל ארבע טון. הפצצות נשמרו במבני בטון מזוין תלולים והליבות הבקיעות נשמרו בנפרד. מאוחר יותר הופיעו כלי נשק, עד לפצצת השמש הצהובה סימן 1. אנגליה ההיסטורית מונה 24 מפרצי אחסון וקישורים המהווים שלוש טייסות של שמונה מפציצי V בקונינגסבי.

טייסות אלו הטיסו מטוסי וולקן, שהגיעו בשנת 1962. רישומי מוזיאון חיל האוויר המלכותי עבור מטוסי הוולקן XM598 מראים שהוא סופק לטייסת מספר 12 בקונינגסבי ב-4 בספטמבר 1963. ב-1 במרץ 1964 אוחדו טייסות 9, 12 ו-35 לכנף אחת בקונינגסבי, וב-7 בנובמבר 1964 הכנף עברה לקוטסמור, ובכך סיימה את עידן כוח ה-V הקצר של קונינגסבי.

בלק הולט שרד יותר זמן מהמפציצים. בשנות ה-80, כאשר שדות תעופה מרכזיים הוקשו מפני מתקפה גרעינית, ביולוגית וכימית, אחד מבנייני הניסויים התלולים שלו הפך לעמדת פיקוד בטוחה. האתר נסגר בשנות ה-90 ועבר לידיים פרטיות, וב-24 בפברואר 2020, ארגון Historic England רשום את בניין הניסויים לשעבר שלו כמבנה דרגה II. חיל האוויר המלכותי קונינגסבי עצמו נותר פתוח לכל אורך הדרך.

קונינגסבי הפכה לתחנת קרב עם מטוס מקדונל דאגלס פנטום FGR2. יחידת ההמרה המבצעית מס' 228 הוקמה שם באוגוסט 1968 כיחידת הפנטום הראשונה, ואחריה טייסת מס' 6 במאי 1969, טייסת מס' 54 בספטמבר 1969 וטייסת מס' 41 באפריל 1972. מטוסי הקונינגסבי פנטום החלו בתפקיד תקיפה קרקעית ועברו להגנה אווירית לאחר שהיגואר השתלטו על תקיפה קרקעית.

שנות הפאנטום הביאו את האבדות הקשות ביותר של התחנה בתקופת שלום. ב-9 באוגוסט 1974, טייסת פנטום מס' 41, שהוטסה על ידי מפקד התחנה, קפטן הקבוצה דיוויד בלוקה, התנגשה במטוס ריסוס יבולים מעל נורפוק, והרגה את בלוקה, את הנווט שלו, סגן-טיס טרנס קירקלנד, ואת טייס פאוני, פול היקמוט, בן 24. חוקרי התאונות האשימו את היעדר מערכת כלשהי לתיאום טיסות נמוכות צבאיות ואזרחיות.

על פי ענף ההיסטוריה האווירית, מטוס הטורנדו להגנה אווירית נכנס לשירות בשנת 1984 בצורתו הזמנית F2, ומטוסי הטורנדו F3 הראשונים הגיעו לקונינגסבי ביולי 1986. טייסת OCU מס' 229 החלה לאמן שם צוותי F3 באותו חודש, וטייסת מס' 29, טייסת F3 המבצעית הראשונה, קיבלה את הסוג לשירות בקונינגסבי באפריל 1987. עד 1990 צייד ה-F3 חמש טייסות, כולן ממוקמות בבריטניה.

כאשר עיראק פלשה לכווית באוגוסט 1990, צוותים מטייסות 5 ו-29 היו במחנה אימונים לחימוש בקפריסין ונשלחו ישירות לדהרן. הענף ההיסטורי של האוויר מונה שם 12 מטוסי F3 עד ה-11 באוגוסט ו-18 עד ה-22 בספטמבר. במהלך מבצע גרנבי, יחידת ה-F3, שנאספה ממספר תחנות, טסה 2,666 גיחות, 698 מהן גיחות קרב במהלך "סופת מדבר".

קונינגסבי הייתה תחנת חיל האוויר המלכותי הראשון שהטיס את הטייפון בחזית. טייסת מס' 29, שהוקמה מחדש בשנת 2003, הייתה הטייסת השנייה של חיל האוויר המלכותי שקיבלה את המטוס, ויחידות הטייפון המוקדמות עברו משדה התעופה של BAE Systems בוורטון בשנת 2005. טייסת מס' 3 (מטוסי קרב) הגיעה בשנת 2006 כטייסת הטייפון הראשונה בחזית, וטייסת מס' XI (מטוסי קרב) הוקמה כטייסת טייפון רב-תפקידית בשנת 2007.

ב-29 ביוני 2007 החל הטייפון לפעול כאשר טייסת מס' 3 (מטוסי קרב) השתלטה על מערכת התרעה מהירה בקונינגסבי ממטוס הטורנדו F3; 43 מטוסי טייפון הגיעו לתחנה עד אז. קונינגסבי מחזיקה בחצי הדרומי של המשימה וחיל האוויר המלכותי לוסימאות' את הצפוני. בשנת 2012 מסרה חיל האוויר המלכותי שטייסיה עמדו במשמרות התרעה מהירה 24 שעות ביממה פעם או פעמיים בחודש.

משרד ההגנה אינו מפרסם נתוני שיגור מדויקים. בשנת 2020 הוא ציין רק את מספר הימים שבהם שוגרו מטוסי QRA בריטיים, עבור שתי התחנות יחד: 12, 12, 6, 9 ו-14 עבור 2015 עד 2019. כמה שיגורים נשמעים על הקרקע: ב-12 בינואר 2021 טסו מטוסי קונינגסבי טייפון על-קוליים כדי להגיע למטוס אזרחי שאיבד קשר, והבום התפשט ברחבי לונדון והמחוזות המזרחיים.

כיום, חיל האוויר המלכותי הבריטי (RAF) מפרט את טייסות מס' 3 (מטוסי קרב) ומס' XI (מטוסי קרב) כיחידות קו החזית, כאשר טייסת מס' 29 מאמנת טייסי טייפון. טייסת מס' 12 הוקמה מחדש ביולי 2018 כטייסת טייפון משותפת של חיל האוויר המלכותי וחיל האוויר האמיר קטאר והחלה בפעילות משותפת בקונינגסבי בשנת 2020. טייסת מס' XI (מטוסי קרב) נושאת את עיטור הכבוד לוב 2011 מהופעת הבכורה הקרבית של הטייפון.

הטיסה נחנכה ב-11 ביולי 1957 בחיל האוויר המלכותי ביגין היל כטיסת המטוסים ההיסטורית של חיל האוויר המלכותי, הפכה לטיסת קרב בריטניה וקיבלה את שמה הנוכחי בשנת 1969. בין השנים 1959 ו-1965 היו לה רק מטוס ספיטפייר אחד, PM631, ומטוס הוריקן אחד, LF363; שניהם עדיין בתפקיד. היא הגיעה לקונינגסבי מחיל האוויר המלכותי קולטיסהול ב-1 במרץ 1976, ובשנת 2026 התחנה ציינה 50 שנה כביתה.

חיל האוויר המלכותי מפרט את הצי כחמישה מטוסי ספיטפייר, הוריקנים LF363 ו-PZ865, לנקסטר PA474, דקוטה ZA947 ושני מטוסי צ'יפמאנק, WG486 ו-WK518. ה"פלייט" מציין כי רק 12 מטוסי הוריקנים כשירים לטיסה ושני מטוסי לנקסטר כשירים לטיסה נותרו בעולם. ההאנגר שלו פתוח לציבור באמצעות מרכז מבקרים, ששופץ לאחרונה בשיתוף פעולה עם מועצת מחוז לינקולנשייר. בשנת 2018, לציון מאה שנה לחיל האוויר המלכותי, הציג ההאנגר גם את ה-Hacker Typhoon MN235 של מוזיאון חיל האוויר המלכותי, הדגם היחיד ששרד מסוגו.

ב-11 בספטמבר 1991, הוריקן LF363, שטס במבנה עם מטוס לנקסטר וספיטפייר מקונינגסבי לג'רזי, סבל מכשל גל זיזים. המנוע כבה בגישה לנמל התעופה וויטרינג והמטוס התרסק בשדה התעופה; טייסו יצא החוצה עם קרסול שבור וכוויות קלות. השיפוץ ארך שנים, והמטוס מכר את מטוס הספיטפייר PS853 כדי לסייע במימון המטוס. LF363 טס שוב ב-29 בספטמבר 1998.

רק תאונה אחת של מטוס BBMF הייתה קטלנית. ב-25 במאי 2024, התרסק מטוס ספיטפייר MK356, שנבנה בשנת 1944, ליד קונינגסבי, והרג את מפקד הטייסת מארק לונג, בן 43; FlightGlobal דיווחה על כך כאובדן הקטלני הראשון בו היה מעורב מטוס BBMF מאז 1957. הטיסה הושבתה. במרץ 2025, חיל האוויר המלכותי אישר למטוסי הספיטפייר וההוריקנים שלו לטוס שוב בזמן שהחקירה נמשכת.

לטייסת שבוחנת כעת את הטקטיקות של הטייפון יש רקורד קרבי ארוך. היא הוקמה כטייסת מספר 41 של חיל האוויר המלכותי ונשלחה לצרפת בשנת 1916, והטיסה מטוסי ספיטפייר דרך דנקירק ובקרב על בריטניה, כאשר אריק לוק, טייס חיל האוויר המלכותי בעל הציון הגבוה ביותר בקרב, שירת בה. בשנת 1944 היא השמידה 53 פצצות מעופפות V-1 בתשעה שבועות.

הקשר הראשון שלה לקונינגסבי הגיע ב-1 באפריל 1972, כאשר היא הוקמה מחדש שם על גבי מטוס הפנטום FGR2. זה היה אחד ממטוסי הפאנטום של הטייסת אותו הטיס מפקד התחנה בהתנגשות הקטלנית מעל נורפוק באוגוסט 1974. הטייסת הסבה ליגואר בשנת 1977, ובכך סיימה חמש שנות טיסה של מטוסי הפאנטום מקונינגסבי. המוטו שלה הוא "חפש והשמיד".

בשנת 2006, כשעמדה בפני פירוק כיחידה בחזית, היא הפכה לטייסת מספר 41 (מילואים), יחידת ההערכה המבצעית של מטוסי סילון ונשק מהירים. בשנת 2013 היא הפכה לטייסת הניסויים וההערכה מספר 41 (מילואים) וקיבלה את טייסון הטייפון הראשון שלה. כיום, המכונה טייסת הניסויים וההערכה XLI, היא שייכת למרכז הלוחמה האווירית והחללית, שבסיסה ב-RAF וודינגטון, ו-RAF מתאר את המיקוד העיקרי שלה כפיתוח יכולות וטקטיקות של טייפון.