A construção começou no final de 1937, mas as fontes divergem sobre a data de inauguração da base. Dois relatos históricos da aviação local indicam 4 de novembro de 1940, o RAF Memorial Flight Club menciona 7 de janeiro de 1941 como a data oficial de inauguração, e a página da base da RAF menciona apenas 1941. Nenhuma das datas é conclusiva, portanto, esta página indica o período de 4 de novembro de 1940 a 7 de janeiro de 1941. De qualquer forma, Coningsby foi inaugurada como uma base do Grupo nº 5 do Comando de Bombardeiros.

O Esquadrão nº 106 chegou com os Hampdens no final de fevereiro de 1941. Sua primeira operação, contra Colônia, entre 1 e 2 de março, teve um início hesitante: oito aeronaves foram designadas e apenas cinco decolaram. Duas noites depois, a base perdeu sua primeira aeronave, o Hampden X3002, com sua tripulação de quatro pessoas. O Esquadrão nº 97 chegou em março com o Avro Manchester, e ambos os esquadrões se converteram para o Lancaster em Coningsby.

Guy Gibson juntou-se ao Esquadrão nº 106 em Coningsby na primavera de 1942, realizando sua primeira missão em Manchester em 22 de abril e pilotando Lancasters em julho. O esquadrão partiu para a RAF Syerston no final de setembro e início de outubro de 1942 (as fontes indicam 30 de setembro e 1º de outubro). Coningsby ficou efetivamente fechada de setembro de 1942 a agosto de 1943, enquanto três pistas pavimentadas eram construídas, a mais longa com 1.950 jardas.

O aeródromo reconstruído acolheu o Esquadrão nº 617 em 30 de agosto de 1943. Entre 14 e 15 de setembro, seus Lancasters partiram para o Canal Dortmund-Ems, mas foram chamados de volta devido às condições meteorológicas; a aeronave de David Maltby foi perdida, quase certamente após colidir com um Mosquito. Na noite seguinte, oito aeronaves tentaram novamente com bombas de 12.000 libras e cinco foram perdidas, incluindo a do novo comandante, George Holden. O canal não sofreu danos. O esquadrão mudou-se para Woodhall Spa em janeiro de 1944 e, a partir de abril, os Esquadrões nº 83 e 97 operaram a partir de Coningsby como Pathfinders do Grupo 5 até 1946.

Após a guerra, a base operou brevemente aviões Lincoln, depois Mosquito até março de 1950, Boeing Washington, os B-29 da RAF, de 1950 a 1953, e English Electric Canberra de 1953 a 1961. Os Canberra trouxeram os bombardeios a jato para Coningsby, mas o legado mais duradouro da Guerra Fria encontra-se logo fora dos limites da base, em um local chamado Black Holt, que, segundo registros da Historic England, foi escolhido como uma das áreas de armazenamento suplementar para as armas atômicas britânicas.

No início da década de 1950, Black Holt foi convertido em uma área de armazenamento suplementar para a Blue Danube, a primeira bomba atômica operacional da Grã-Bretanha, com 7,3 metros de comprimento e quatro toneladas. As bombas eram armazenadas em edifícios de concreto armado e os núcleos físseis separadamente. Outras armas foram armazenadas posteriormente, até a Yellow Sun Mark 1. O Historic England contabiliza 24 compartimentos de armazenamento e conexões que correspondem a três esquadrões de oito bombardeiros V em Coningsby.

Esses esquadrões voavam com Vulcans, que chegaram em 1962. O registro do Museu da RAF para o Vulcan XM598 mostra que ele foi entregue ao Esquadrão nº 12 em Coningsby em 4 de setembro de 1963. Em 1º de março de 1964, os Esquadrões nº 9, 12 e 35 foram reunidos em uma única Ala de Coningsby, e em 7 de novembro de 1964 a ala foi transferida para a RAF Cottesmore, encerrando a curta era da Força V em Coningsby.

Black Holt sobreviveu aos bombardeiros. Na década de 1980, enquanto aeródromos importantes eram reforçados contra ataques nucleares, biológicos e químicos, um de seus edifícios de teste, com formato de monte, tornou-se um Posto de Comando Seguro. O local foi fechado na década de 1990 e passou para mãos privadas, e em 24 de fevereiro de 2020, a Historic England classificou seu antigo edifício de testes como Patrimônio Histórico de Grau II. A própria RAF Coningsby permaneceu em operação durante todo o período.

Coningsby tornou-se uma base aérea de caças com o McDonnell Douglas Phantom FGR2. A Unidade de Conversão Operacional nº 228 foi formada lá em agosto de 1968 como a primeira unidade de Phantom, seguida pelo Esquadrão nº 6 em maio de 1969, o Esquadrão nº 54 em setembro de 1969 e o Esquadrão nº 41 em abril de 1972. Os Phantoms de Coningsby começaram na função de ataque ao solo e passaram para a defesa aérea quando o Jaguar assumiu o ataque ao solo.

Os anos do Phantom trouxeram a pior perda em tempos de paz para a base. Em 9 de agosto de 1974, um Phantom do Esquadrão nº 41, pilotado pelo comandante da base, o Capitão de Grupo David Blucke, colidiu com uma aeronave de pulverização agrícola sobre Norfolk, matando Blucke, seu navegador, o Tenente de Voo Terence Kirkland, e o piloto de Pawnee, Paul Hickmott, de 24 anos. Os investigadores do acidente atribuíram a causa à falta de um sistema de coordenação entre voos militares e civis em baixa altitude.

De acordo com o Departamento Histórico da Força Aérea, o Tornado de defesa aérea entrou em serviço em 1984 em sua forma provisória F2, e os primeiros Tornado F3 chegaram a Coningsby em julho de 1986. A Unidade de Conversão Operacional nº 229 (OCU) começou a treinar tripulações de F3 naquele mês, e o Esquadrão nº 29, o primeiro esquadrão operacional de F3, colocou o modelo em serviço em Coningsby em abril de 1987. Em 1990, o F3 equipava cinco esquadrões, todos baseados na Grã-Bretanha.

Quando o Iraque invadiu o Kuwait em agosto de 1990, as tripulações dos Esquadrões nº 5 e 29 estavam em um campo de treinamento de armamento no Chipre e foram enviadas diretamente para Dhahran. O Departamento Histórico da Força Aérea contabiliza 12 F3s lá até 11 de agosto e 18 até 22 de setembro. Durante a Operação Granby, o destacamento de F3s, composto por aeronaves de diversas bases, realizou 2.666 missões, 698 delas missões de combate durante a Operação Tempestade no Deserto.

Coningsby foi a primeira base da RAF a operar o Typhoon na linha de frente. O Esquadrão nº 29, reformado em 2003, foi o segundo esquadrão da RAF a receber a aeronave, e as primeiras unidades de Typhoon foram transferidas do aeródromo da BAE Systems em Warton em 2005. O Esquadrão nº 3 (Caça) chegou em 2006 como o primeiro esquadrão de Typhoon na linha de frente, e o Esquadrão nº 11 (Caça) foi estabelecido como um esquadrão multifuncional de Typhoon em 2007.

Em 29 de junho de 2007, o Typhoon entrou em operação quando o Esquadrão nº 3 (Caça) assumiu o Alerta de Reação Rápida (QRA) em Coningsby, substituindo o Tornado F3; 43 Typhoons já haviam sido entregues à base até então. Coningsby é responsável pela metade sul da área de atuação e a RAF Lossiemouth pela metade norte. Em 2012, a RAF informou que seus pilotos realizavam plantões de 24 horas de QRA uma ou duas vezes por mês.

O Ministério da Defesa não divulga números exatos de lançamentos. Em 2020, informou apenas o número de dias em que aeronaves de resposta rápida (QRA) do Reino Unido realizaram lançamentos, considerando ambas as bases: 12, 12, 6, 9 e 14 para os períodos de 2015 a 2019. Alguns lançamentos são ouvidos em terra: em 12 de janeiro de 2021, caças Typhoon de Coningsby voaram em velocidade supersônica para alcançar uma aeronave civil que havia perdido comunicação, e o estrondo foi ouvido em Londres e nos condados do leste.

Atualmente, a RAF lista os Esquadrões nº 3 (Caça) e nº XI (Caça) como unidades de linha de frente, com o Esquadrão nº 29 treinando pilotos de Typhoon. O Esquadrão nº 12 foi reformado em julho de 2018 como um esquadrão conjunto da Força Aérea Real Britânica e da Força Aérea do Emirado do Catar, operando Typhoon, e iniciou operações conjuntas em Coningsby em 2020. O Esquadrão nº XI (Caça) carrega a honra de batalha "Líbia 2011", referente à estreia em combate do Typhoon.

O esquadrão foi inaugurado em 11 de julho de 1957 na RAF Biggin Hill como o Esquadrão de Aeronaves Históricas da RAF, tornou-se o Esquadrão da Batalha da Grã-Bretanha e adotou seu nome atual em 1969. Entre 1959 e 1965, possuía apenas um Spitfire, PM631, e um Hurricane, LF363; ambos ainda estão em serviço. Chegou a Coningsby vindo da RAF Coltishall em 1º de março de 1976, e em 2026 a base comemorou 50 anos como sua sede.

A RAF lista a frota como sendo composta por cinco Spitfires, Hurricanes LF363 e PZ865, Lancaster PA474, o Dakota ZA947 e dois Chipmunks, WG486 e WK518. O grupo de pilotos observa que restam apenas 12 Hurricanes e dois Lancasters em condições de voo no mundo. Seu hangar está aberto ao público por meio de um centro de visitantes, recentemente reformado em parceria com o Conselho do Condado de Lincolnshire. Em 2018, para o centenário da RAF, o hangar também exibiu o Hawker Typhoon MN235 do Museu da RAF, o único exemplar sobrevivente desse modelo.

Em 11 de setembro de 1991, o Hurricane LF363, voando em formação com um Lancaster e um Spitfire de Coningsby para Jersey, sofreu uma falha no comando de válvulas. O motor parou na aproximação para a RAF Wittering e a aeronave caiu no aeródromo; seu piloto escapou com uma fratura no tornozelo e queimaduras leves. A reconstrução levou anos, e o esquadrão vendeu o Spitfire PS853 para ajudar a pagar por ela. O LF363 voltou a voar em 29 de setembro de 1998.

Apenas um acidente com uma aeronave da BBMF foi fatal. Em 25 de maio de 2024, o Spitfire MK356, construído em 1944, caiu perto de Coningsby, matando o Líder de Esquadrão Mark Long, de 43 anos; a FlightGlobal noticiou o acidente como a primeira perda fatal envolvendo uma aeronave da BBMF desde 1957. O esquadrão foi impedido de voar. Em março de 2025, a RAF autorizou seus Spitfires e Hurricanes a voltarem a voar enquanto a investigação continuava.

O esquadrão que agora testa as táticas do Typhoon tem um longo histórico de combate. Formado como o Esquadrão nº 41 do Royal Flying Corps e enviado para a França em 1916, pilotou Spitfires durante a Batalha de Dunquerque e a Batalha da Grã-Bretanha, onde Eric Lock, o piloto da RAF com o maior número de vitórias na batalha, serviu. Em 1944, destruiu 53 bombas voadoras V-1 em nove semanas.

Sua primeira ligação com Coningsby ocorreu em 1º de abril de 1972, quando o esquadrão se reorganizou na cidade, operando o Phantom FGR2. Era um dos Phantoms do esquadrão que o comandante da base pilotava na colisão fatal sobre Norfolk, em agosto de 1974. O esquadrão fez a conversão para o Jaguar em 1977, encerrando cinco anos de voos com o Phantom a partir de Coningsby. Seu lema é "Buscar e destruir".

Em 2006, enfrentando a possibilidade de ser desmobilizada como unidade de linha de frente, tornou-se o Esquadrão nº 41 (Reserva), a Unidade de Avaliação Operacional de Jatos Rápidos e Armamentos. Em 2013, tornou-se o Esquadrão nº 41 (Reserva) de Teste e Avaliação e recebeu seu primeiro Typhoon. Agora denominado Esquadrão XLI de Teste e Avaliação, pertence ao Centro de Guerra Aérea e Espacial, com sede na RAF Waddington, e a RAF descreve seu foco principal como o desenvolvimento de capacidades e táticas para o Typhoon.