飛行場は当初は質素なものだった。英語版ウィキペディアは、スロベニアの地元報道を引用して、ユーゴスラビア軍当局が1930年代に気候と地形を考慮してこの場所を選定し、補助飛行場として草地の滑走路と木造の格納庫を建設したと述べている。1941年4月にドイツ、イタリア、ハンガリーがユーゴスラビアに侵攻した際、第7軍に所属するユーゴスラビア王国軍第6航空偵察群がここに駐留していた。同部隊は初日に9機を失い、ブレゲー19が3機とフィーゼラー・シュトルヒが1機残った。.

ドイツ軍は1941年秋から1942年春にかけて飛行場を拡張し、滑走路を延長し、レンガ造りの建物を3棟増築した。1945年5月9日に解放された。ユーゴスラビア人民軍は1953年11月、イタリアとのトリエステ危機中にこの飛行場を接収し、滑走路を改修した。ユーゴスラビア時代末期には、第82航空旅団がここに駐屯し、第237戦闘爆撃飛行隊（J-21ヤストレブ）、第238戦闘爆撃飛行隊（J-22オラオス）、第351偵察飛行隊（IJ-21およびIJ-22）が配備されていた。.

調査した資料によれば、ツェルクリェはスロベニア上空での空爆に直接関与していなかったが、その運命は新国家が何を受け継いだかを示している。1991年夏、ブリオーニ宣言によって十日間戦争が終結すると、すべてのユーゴスラビア軍部隊はボスニア・ヘルツェゴビナとセルビアに撤退し、装備も持ち去った。最後のユーゴスラビア軍部隊がスロベニアを去ったのは1991年10月26日だった。.

そのためスロベニアは立地の良い飛行場を手に入れたものの、そこに配備する航空機はなかった。1992年6月9日に命名された第15軍事航空旅団はブルニクとツェルクリェを拠点として活動していたが、2004年の再編後、ツェルクリェには空軍学校と空軍基地が置かれ、ヘリコプターはブルニクに留まった。.

2006年12月7日、カール・エルヤベツ国防大臣と3人の閣僚は、NATO航空機の通過施設を含む飛行場の再建と開発に関する議定書に署名した。英語版ウィキペディアによると、この計画は環境への影響を懸念して、国境を越えたクロアチアの住民を不安にさせたという。.

2021年3月に発表された同省の事業概要には、新しい管制塔、エプロン、CAT I の滑走路照明、航法および気象機器、格納庫、技術棟、燃料貯蔵施設、倉庫、消防救助ステーション、さらに水、電力、バイパス道路が記載されている。第1段階の費用は7,250万ユーロ（NATO 負担4,100万ユーロ）、第2段階は3,320万ユーロ（NATO 負担3,100万ユーロ）だった。事業の約70%はスロベニアの請負業者に委託され、同省は地元コミュニティに500万ユーロ以上を支払った。明示された目標は、ILS 運用とコード 4E までの航空機の運用だった。.

ツェルクリェは現在、2024年5月に編成された第15軍事航空・防空旅団の拠点となっている。C-27Jスパルタン「マルティン・クルパン」は2023年12月19日に到着し、翌日には国防大臣のマルヤン・シャレツと連隊長のヤネス・ガウベ大佐が出迎えた。十分な大きさの格納庫がなかったため、当初はマリボルに駐機されていた。2機目のスパルタン「エドヴァルド・ルスヤン」は2024年12月17日に到着した。.

2025年6月、同基地は第12回アドリア海攻撃演習のために門戸を開放し、30の同盟国およびパートナー国から約800名の参加者、4カ国から7種類のヘリコプター、9カ国から9種類の固定翼機が参加した。2025年11月に採択された中期防衛計画では、ツェルクリェ基地のさらなる開発が優先事項として挙げられており、同旅団は2026年に新たな飛行場システムが設置されることを期待している。.