Строительство началось в конце 1937 года, но источники расходятся во мнениях относительно даты открытия станции. В двух местных авиационных исторических справочниках указана дата 4 ноября 1940 года, в Мемориальном авиационном клубе Королевских ВВС — 7 января 1941 года, а на странице станции Королевских ВВС указан только 1941 год. Ни одна из дат не совпадает, поэтому на этой странице указаны даты с 4 ноября 1940 года по 7 января 1941 года. В любом случае, Конингсби открылась как станция 5-й группы бомбардировочного командования.

106-я эскадрилья прибыла с самолетами Hampden в конце февраля 1941 года. Ее первая операция, против Кёльна 1-2 марта, началась с трудностей: восемь самолетов были направлены на задание, и только пять поднялись в воздух. Две ночи спустя база потеряла свой первый самолет, Hampden X3002, с экипажем из четырех человек. 97-я эскадрилья последовала за ней в марте с Avro Manchester, и обе эскадрильи перешли на Lancaster в Конингсби.

Весной 1942 года Гай Гибсон присоединился к 106-й эскадрилье в Конингсби, совершив свой первый вылет в Манчестер 22 апреля, а к июлю – на бомбардировщиках «Ланкастер». Эскадрилья перебазировалась на базу ВВС Сайерстон на рубеже сентября и октября 1942 года (по данным источников, 30 сентября и 1 октября). Затем, с сентября 1942 года по август 1943 года, база Конингсби была фактически закрыта, пока строились три взлетно-посадочные полосы с твердым покрытием, самая длинная из которых составляла 1950 ярдов.

Восстановленный аэродром принял 617-ю эскадрилью 30 августа 1943 года. 14-15 сентября её «Ланкастеры» вылетели к каналу Дортмунд-Эмс и были отозваны из-за плохой погоды; самолёт Дэвида Малтби был потерян, почти наверняка после столкновения с «Москито». На следующую ночь восемь самолётов предприняли ещё одну попытку, сбросив 12-тонные бомбы, и пять были потеряны, включая нового командира Джорджа Холдена. Канал не пострадал. Эскадрилья передислоцировалась в Вудхолл-Спа в январе 1944 года, а с апреля 83-я и 97-я эскадрильи базировались в Конингсби в качестве «разведчиков» 5-й группы до 1946 года.

После войны на станции недолго летали самолеты Lincoln, Mosquito до марта 1950 года, Boeing Washington, бомбардировщики B-29 Королевских ВВС с 1950 по 1953 год, и English Electric Canberra с 1953 по 1961 год. Canberra принесли в Конингсби реактивную бомбардировку, но более долговечное наследие холодной войны находится за оградой, на участке под названием Блэк-Холт, который, по данным Historic England, был выбран в качестве одного из дополнительных хранилищ британского атомного оружия.

В начале 1950-х годов Блэк-Холт был переоборудован в дополнительное хранилище для «Голубого Дуная», первой британской боевой атомной бомбы длиной 7,3 метра и весом четыре тонны. Бомбы хранились в железобетонных зданиях, а делящиеся ядра — отдельно. Позже появились и другие образцы оружия, вплоть до «Желтого Солнца» Mark 1. Организация Historic England насчитывает 24 складских помещения, которые, по оценкам, относятся к трем эскадрильям по восемь бомбардировщиков V-серии в Конингсби.

Эти эскадрильи летали на самолетах Vulcan, которые поступили в 1962 году. Согласно записям Музея Королевских ВВС о Vulcan XM598, он был поставлен в 12-ю эскадрилью в Конингсби 4 сентября 1963 года. 1 марта 1964 года 9-я, 12-я и 35-я эскадрильи были объединены в единое крыло в Конингсби, а 7 ноября 1964 года крыло передислоцировалось на авиабазу Королевских ВВС в Коттесморе, положив конец короткому периоду присутствия V-серии в Конингсби.

Блэк-Холт пережил бомбардировщики. В 1980-х годах, когда ключевые аэродромы были укреплены для защиты от ядерных, биологических и химических атак, одно из его испытательных зданий стало безопасным командным пунктом. Объект был закрыт в 1990-х годах и перешел в частную собственность, а 24 февраля 2020 года организация Historic England внесла его бывшее испытательное здание в список объектов культурного наследия II категории. Сам аэродром RAF Coningsby оставался открытым на протяжении всего этого времени.

Конингсби стал базой истребителей, где базировались самолеты McDonnell Douglas Phantom FGR2. В августе 1968 года там была сформирована 228-я оперативная учебно-тренировочная эскадрилья, ставшая первым подразделением, использовавшим Phantom, за ней последовали 6-я эскадрилья в мае 1969 года, 54-я эскадрилья в сентябре 1969 года и 41-я эскадрилья в апреле 1972 года. Самолеты Phantom из Конингсби начинали свою службу в качестве штурмовиков, а после того, как Jaguar взяли на себя функции штурмовиков, перешли на противовоздушную оборону.

Годы эксплуатации «Фантома» принесли станции самую большую потерю в мирное время. 9 августа 1974 года самолет «Фантом» 41-й эскадрильи, пилотируемый командиром станции, капитаном Дэвидом Блаком, столкнулся с самолетом, занимавшимся опрыскиванием сельскохозяйственных культур, над Норфолком. В результате погибли Блак, его штурман, лейтенант Теренс Киркленд, и пилот из Пауни, 24-летний Пол Хикмотт. Следователи объяснили аварию отсутствием какой-либо системы координации военных и гражданских полетов на малой высоте.

Согласно данным Исторического отдела ВВС, зенитный самолет Tornado поступил на вооружение в 1984 году в промежуточной модификации F2, а первые Tornado F3 прибыли в Конингсби в июле 1986 года. В том же месяце 229-й учебный центр начал там подготовку экипажей F3, а 29-я эскадрилья, первая оперативная эскадрилья F3, приняла этот тип на вооружение в Конингсби в апреле 1987 года. К 1990 году F3 был оснащен пятью эскадрильями, все из которых базировались в Великобритании.

Когда Ирак вторгся в Кувейт в августе 1990 года, экипажи 5-й и 29-й эскадрилий находились в учебном лагере на Кипре и были немедленно отправлены в Дахран. По данным Исторического отдела ВВС, к 11 августа там находилось 12 самолетов F3, а к 22 сентября — 18. В ходе операции «Гранби» отряд F3, сформированный из экипажей нескольких баз, совершил 2666 боевых вылетов, 698 из которых — боевые вылеты во время операции «Буря в пустыне».

Конингсби стал первой базой Королевских ВВС, где начали эксплуатировать истребители Typhoon на передовой. 29-я эскадрилья, воссозданная в 2003 году, стала второй эскадрильей Королевских ВВС, получившей эти самолеты, а первые подразделения Typhoon прибыли с аэродрома BAE Systems в Уортоне в 2005 году. 3-я (истребительная) эскадрилья прибыла в 2006 году в качестве первой фронтовой эскадрильи Typhoon, а 11-я (истребительная) эскадрилья была сформирована как многоцелевая эскадрилья Typhoon в 2007 году.

29 июня 2007 года истребители Typhoon были введены в строй, когда 3-я истребительная эскадрилья приняла на себя задачи быстрого реагирования в Конингсби от Tornado F3; к тому времени на базу было поставлено 43 истребителя Typhoon. Конингсби отвечает за южную часть задачи, а база ВВС Лоссимут — за северную. В 2012 году ВВС Великобритании заявили, что их пилоты дежурят в режиме быстрого реагирования 24 часа один или два раза в месяц.

Министерство обороны не публикует точные данные о запусках. В 2020 году оно предоставило только количество дней, когда британские самолеты быстрого реагирования (QRA) совершали запуски, для обеих станций вместе: 12, 12, 6, 9 и 14 за период с 2015 по 2019 год. Некоторые запуски слышны на земле: 12 января 2021 года истребители Typhoon из Конингсби летели на сверхзвуковой скорости, чтобы достичь гражданского самолета, потерявшего связь, и звуковой взрыв пронесся над Лондоном и восточными графствами.

Сегодня в составе Королевских ВВС основными боевыми подразделениями являются 3-я (истребительная) и 11-я (истребительная) эскадрильи, а 29-я эскадрилья занимается подготовкой пилотов истребителей Typhoon. 12-я эскадрилья была воссоздана в июле 2018 года как объединенная эскадрилья истребителей Typhoon Королевских ВВС и ВВС Катара и начала совместные операции в Конингсби в 2020 году. 11-я (истребительная) эскадрилья носит боевую награду «Ливия 2011» за боевой дебют истребителя Typhoon.

Эскадрилья была основана 11 июля 1957 года на авиабазе Королевских ВВС в Биггин-Хилле как Эскадрилья исторических самолетов Королевских ВВС, затем стала Эскадрильной битвы за Британию и получила свое нынешнее название в 1969 году. В период с 1959 по 1965 год в ее составе был всего один «Спитфайр» (PM631) и один «Харрикейн» (LF363); оба самолета до сих пор находятся в строю. Эскадрилья прибыла в Конингсби с авиабазы Королевских ВВС в Колтишалле 1 марта 1976 года, а в 2026 году станция отметила 50-летие со дня своего базирования.

В списке ВВС Великобритании значатся пять истребителей Spitfire, Hurricane LF363 и PZ865, Lancaster PA474, Dakota ZA947 и два Chipmunk, WG486 и WK518. В отчете отмечается, что в мире осталось всего 12 исправных Hurricane и два исправных Lancaster. Ангар открыт для публики через центр для посетителей, недавно отремонтированный в сотрудничестве с Советом графства Линкольншир. В 2018 году, к столетию ВВС, в ангаре также был представлен Hawker Typhoon MN235 из Музея ВВС, единственный сохранившийся экземпляр этого типа.

11 сентября 1991 года у истребителя Hurricane LF363, летевшего в строю с Lancaster и Spitfire из Конингсби на Джерси, произошла поломка распределительного вала. Двигатель заглох при заходе на посадку на авиабазу Виттеринг, и самолет разбился на аэродроме; пилот отделался переломом лодыжки и незначительными ожогами. Восстановление заняло годы, и для частичной оплаты работ эскадрилья продала Spitfire PS853. LF363 снова поднялся в воздух 29 сентября 1998 года.

Только одна авария с участием самолетов BBMF закончилась смертельным исходом. 25 мая 2024 года истребитель Spitfire MK356, построенный в 1944 году, разбился недалеко от Конингсби, в результате чего погиб командир эскадрильи Марк Лонг, 43 года; FlightGlobal сообщила, что это первая гибель самолета BBMF с 1957 года. Экспедиция была приостановлена. В марте 2025 года Королевские ВВС разрешили своим Spitfire и Hurricane возобновить полеты на время проведения расследования.

Эскадрилья, которая сейчас испытывает тактику «Тайфуна», имеет долгую боевую историю. Сформированная как 41-я эскадрилья Королевского воздушного корпуса и отправленная во Францию в 1916 году, она летала на «Спитфайрах» в Дюнкерке и во время Битвы за Британию, когда в ней служил Эрик Лок, пилот Королевских ВВС, набравший наибольшее количество очков в этой битве. В 1944 году она уничтожила 53 летающие бомбы V-1 за девять недель.

Первое знакомство с Конингсби произошло 1 апреля 1972 года, когда эскадрилья была воссоздана там на самолетах Phantom FGR2. Именно на одном из Phantom эскадрильи командир базы летел в роковом столкновении над Норфолком в августе 1974 года. В 1977 году эскадрилья перешла на Jaguar, завершив пятилетнюю историю полетов на Phantom из Конингсби. Ее девиз: «Ищи и уничтожай».

В 2006 году, столкнувшись с расформированием в качестве передового подразделения, она стала 41-й (резервной) эскадрильей, подразделением оперативной оценки реактивных самолетов и вооружений. В 2013 году она стала 41-й (резервной) испытательно-оценочной эскадрильей и получила свой первый истребитель Typhoon. Сейчас она называется XLI Test and Evaluation Squadron и входит в состав Центра воздушно-космической войны, штаб-квартира которого находится на базе ВВС Уоддингтон, а ВВС Великобритании описывают ее основную деятельность как разработку возможностей и тактики истребителей Typhoon.