Havaalanı, savaş zamanı Port Moresby havaalanı kompleksinin bir parçası olan Seven Mile Drome olarak başladı. Mart 1942'de, Japon kuvvetleri Lae'de iken, Avustralya Kraliyet Hava Kuvvetleri (RAAF) yeni kurulan 75. Filosunu kuzeye gönderdi. Filo, 4 Mart 1942'de P-40 Kittyhawk uçaklarıyla kurulmuştu; öncü birliği 17 Mart'ta Port Moresby'ye ulaştı ve savaş uçakları 19 ile 21 Mart arasında onları takip etti. Komutanı, 1908 doğumlu Queensland'li Filo Lideri John Francis Jackson, 19 Mart'ta komutayı devraldı ve 21 Mart'ta Seven Mile'a ulaştı. Ertesi sabah, Lae havaalanındaki Japonlara karşı şafak vakti bir baskın düzenledi.

Filo yaklaşık altı hafta boyunca Port Moresby'ye yapılan baskınlara karşı savaştı. Wikipedia'nın birliğe dair anlatımına göre sonuç, 35 Japon uçağının kesin olarak imha edilmesi, dördünün muhtemel imha edilmesi ve 44'ünün hasar görmesi, 22 Kittyhawk uçağının kaybedilmesi (altısı kaza sonucu) ve on iki askerin öldürülmesi olarak belirtiliyor. 28 Nisan 1942'de Jackson, hâlâ uçuşa elverişli olan beş Kittyhawk uçağıyla bir baskına karşı savaştı, bir Japon savaş uçağını imha etti ve vurularak öldürüldü; Wikipedia onun adına sekiz zafer kaydetti. Kardeşi Les ertesi gün komutayı devraldı. Filo 3 Mayıs'ta operasyonlardan çekildi ve 7 Mayıs 1942'de Avustralya'ya gitti.

Seven Mile pisti, onun onuruna Jackson's olarak yeniden adlandırıldı ve bu isim savaştan, havaalanının sivil kullanıma devredilmesinden ve bağımsızlıktan sonra da varlığını sürdürdü. Wikipedia bugün makalesinin başlığını Port Moresby Uluslararası Havaalanı olarak değiştiriyor ve daha önceki Jacksons Uluslararası Havaalanı adını belirtiyor; ICAO kodu AYPY'dir.

Papua Yeni Gine'nin kendi askeri havacılığı, bağımsızlığın başlamasından haftalar önce ilk eski RAAF Dakota uçaklarının PNGDF'ye teslim edildiği Ağustos 1975'te başladı. Her uçağı takip eden ADF-Serials'e göre, Hava Taşımacılığı Filosu ilk olarak Port Moresby'de konuşlanmış, daha sonra Lae'ye taşınmış ve Lae havaalanı kapandığında Jackson's Field'a geri dönmüştür. Tarihler kesin olarak bilinmiyor. Wikipedia'nın hem Lae Havaalanı hem de Lae Nadzab Havaalanı hakkındaki makaleleri, PNGDF'nin 1992'de Port Moresby'ye taşınana kadar Lae'de konuşlandığını belirtirken, eski Lae Havaalanı'nın 1977 veya 1987'de kapatıldığı çeşitli kaynaklarda belirtiliyor.

Jackson's Field, hizmetin sahip olduğu en pahalı uçakları zaten teslim almıştı: ADF-Serials, Kasım 1991'de Jackson's Field'a teslim edilen iki CASA CN-235M uçağını (P2-0501 ve P2-0502) kaydetmişti. Her ikisi de kısa süre sonra parasızlık nedeniyle hizmetten çekilmişti. ADF-Serials, 2002 ve 2016 yıllarında üssü fotoğrafladığında, hangar aradaki yılların hikayesini anlatıyordu: Eylül 2002'de PNGDF hangarının içinde bir Arava nakliye uçağı, aynı ay sahada motoru olmayan ve hurda halinde bir Dakota, Ocak 2016'da hangarda CN-235'ler ve Bougainville savaşından kalma üç Iroquois uçağı pistte hurda halde duruyordu.

1997'deki Sandline olayı kendi izini bıraktı. Müteahhitler 16 Mart 1997 gecesi Papua Yeni Gine Savunma Kuvvetleri (PNGDF) askerleri tarafından tutuklandı ve PNGDF'ye gönderilmek üzere olan Mi-24 savaş helikopterleri, 2016'da Darwin yakınlarında gömülene kadar kaldıkları RAAF Tindal Üssü'ne yönlendirildi. İki küçük uçak ise Port Moresby'ye ulaştı: ADF-Serials, Şubat 1997'de Delaware'deki Sandair Corp'a kayıtlı bir CASA C-212 Aviocar 200 ve bir Cessna 337A'yı listeliyor ve bu uçaklar 2016'da hala Jackson's Field'da açık alanda depolanıyordu.

2012'den beri üssün yaşamı Avustralya'nın desteğine bağlı. Savunma İşbirliği Programı kapsamında Hevilift PNG'den kiralanan Bell 212 helikopterleri, Ocak 2016'da Jackson's Field'da, hala kiralık olarak görüldü. 2016 Pasifik Havacılık sözleşmesi kapsamındaki ilk P-750, 2018'de geldi ve 2023'te Avustralya iki adet daha 750XL hediye etti; üretici, ilkinin Nisan 2023'te, ikincisinin ise Eylül ayına kadar PNG'ye uçacağını ve Avustralya Savunma Kuvvetleri (ADF) ile PNG Savunma Kuvvetleri'nin Mükemmel Uçuşlar programı aracılığıyla ortak eğitim, bakım ve idame çalışmalarına devam edeceğini belirtti.

19 Eylül 2025'te filo bir toparlanma yaşadı: 2017'den beri uçmayan bir CN-235'in motorları sekiz yıl sonra ilk kez çalıştırıldı. PNG Bulletin, Endonezya'da yapılacak bir revizyondan önce birinci aşama toparlanma çalışmalarının -90 oranında tamamlandığını ve ardından ikinci CN-235'in de toparlanmasının planlandığını bildirdi. Savunma Bakanı Dr. Billy Joseph, Avustralya'ya üç P-750 için teşekkür etti ancak hükümetin çift motorlu uçaklara geçmek istediğini söyledi. Wikipedia, Post-Courier'e atıfta bulunarak, Avustralya hükümeti aracılığıyla kiralanan bir Bell 412 helikopterinin Şubat 2026'da hava kuvvetlerine katıldığını bildiriyor.