Венуапаи был одной из двух крупных станций, строительство которых началось в 1937 году, когда Новая Зеландия создала независимые военно-воздушные силы; NZHistory упоминает его наряду с Охакеа, а английская Википедия утверждает, что ангары были построены в 1939 году для бомбардировщиков Vickers Wellington. Как и в Охакеа, бомбардировщики так и не прибыли: они отправились в Великобританию в 1939 году вместе со своими экипажами. Вместо этого Венуапаи стал военной учебно-транспортной базой, и 1 июня 1943 года там была сформирована 40-я транспортная эскадрилья на самолетах Douglas C-47 и Lockheed Lodestar.

После войны военно-воздушные силы делили взлетно-посадочную полосу с гражданской авиацией. Википедия сообщает, что Венуапаи был международным аэропортом Окленда с 1945 по 1965 год, когда его заменил новый аэропорт в Мангере. Королевский тур 1953–1954 годов включал в себя торжественную остановку: в официальном маршруте указано вручение знамени на базе ВВС Новой Зеландии Венуапаи утром 28 декабря 1953 года. В июне 1964 года «Битлз» приземлились в аэропорту Венуапаи в Окленде, который NZHistory называет аэропортом Окленда, где полиция быстро провела их через аварийные ворота подальше от 300 ожидающих фанатов.

В 1965 году база была реконструирована. Первые три самолета C-130H Hercules, приобретенные в 1963 году вместе с запасными частями за 13,5 миллионов долларов США, прибыли в Венуапаи в апреле 1965 года, и к июлю они уже перевозили новозеландские войска во Вьетнам, как пишет Музей ВВС; еще два самолета прибыли в январе 1969 года. 27 октября 1965 года NZ7003 совершил первый полет в Антарктиду на самолете Королевских ВВС Новой Зеландии. В том же году 5-я эскадрилья начала передислокацию в Венуапаи из залива Лаукала на Фиджи для полетов на самолетах P-3 Orion, и станция была административно объединена с Хобсонвиллем, образовав базу Королевских ВВС Новой Зеландии в Окленде.

Самолеты Hercules прослужили 60 лет. Когда флот был выведен из эксплуатации 31 января 2025 года, RNZ оценила его общий налет в 155 000 летных часов и 100 000 посадок; четыре самолета были отправлены в Вудборн, а NZ7001 — в Музей ВВС в Уиграме. Их преемниками стали пять C-130J-30, поставленных в 2024 году. В августе 2025 года американский C-5M Super Galaxy ВВС США совершил посадку в Венуапаи с частями симулятора C-130J, что привлекло не менее 150 зрителей, сообщила RNZ.

Истребители «Орион» и «Геркулес» ВВС Новой Зеландии были «длинной рукой» ВВС над морем и льдом. После того, как рейс 901 авиакомпании Air New Zealand врезался в гору Эребус 28 ноября 1979 года, 40-я эскадрилья совершила вылеты в Антарктиду в период с 29 ноября по 12 декабря для поддержки поисково-спасательных работ, согласно Википедии. NZHistory сообщает, что первый рейс с телами прибыл в Венуапаи 6 декабря 1979 года; к моменту прибытия второго рейса 11 декабря группы патологоанатомов исследовали 114 тел, и в итоге были опознаны 213 из 257 жертв.

10 июля 1985 года в гавани Окленда был взорван корабль Greenpeace «Rainbow Warrior», в результате чего погиб фотограф Фернандо Перейра. 25 июля самолет P-3K Orion NZ4203 из 5-й эскадрильи вылетел из Венуапаи на поиски яхты «Ouvéa», которую полиция хотела допросить. В отчете Музея ВВС говорится, что экипаж обнаружил пустой спасательный плот, но яхту так и не нашли, поскольку, по утверждению музея, она позже была затоплена после встречи с французской подводной лодкой. В ноябре 1985 года двое французских агентов были приговорены к десяти годам лишения свободы; в 1986 году Франция принесла извинения и выплатила компенсацию в рамках соглашения, согласно которому они были переведены на атолл Хао.

За последнее десятилетие численность самолетов на базе Венуапаи значительно сократилась. Самолеты Orion были выведены из эксплуатации в январе 2023 года, а 5-я эскадрилья переехала в новый комплекс P-8A в Охакеа, забрав с собой около 250 человек, сообщает RNZ. Модернизация основной взлетно-посадочной полосы и рулежных дорожек стоимостью 1 триллион рупий (4 триллиона рупий) была завершена в 2012 году, говорится в Википедии, но большая часть остальной территории базы устарела. В ноябре 2025 года, объявляя о выделении 1 триллиона рупий (4 триллиона рупий) на оборонные объекты, заместитель министра обороны Крис Пенк заявил, что ангарные ворота на одной из авиабаз не открылись, что остановило выполнение оперативной задачи; RNZ идентифицировала эту базу как базу Окленд.

Остаются только транспортные самолеты: C-130J-30 и два Boeing 757 40-й эскадрильи, которые правительство планирует заменить двумя Airbus A321XLR с 2028 года, а также Seasprite 6-й эскадрильи, которые должны быть заменены на MH-60R, если эта закупка состоится. Википедия также указывает, что 62-я эскадрилья ВВС США базируется в Венуапаи.