Whenuapai was een van de twee grote bases die in 1937 werden opgericht toen Nieuw-Zeeland een onafhankelijke luchtmacht creëerde; NZHistory noemt het samen met Ohakea, en de Engelstalige Wikipedia zegt dat de hangars in 1939 werden gebouwd voor Vickers Wellington-bommenwerpers. Net als in Ohakea kwamen de bommenwerpers er nooit: ze vertrokken in 1939 met hun bemanningen naar Groot-Brittannië. Whenuapai werd in plaats daarvan een trainings- en transportbasis tijdens de oorlog, en op 1 juni 1943 werd daar het 40e Transporteskader opgericht met Douglas C-47's en Lockheed Lodestars.

Na de oorlog deelde de luchtmacht haar landingsbaan met de burgerluchtvaart. Wikipedia vermeldt dat Whenuapai van 1945 tot 1965 de internationale luchthaven van Auckland was, totdat de nieuwe luchthaven in Māngere deze verving. De koninklijke tournee van 1953-1954 maakte een ceremoniële tussenstop: het officiële reisschema vermeldt de overhandiging van een vaandel op RNZAF Station Whenuapai op de ochtend van 28 december 1953. In juni 1964 landden de Beatles op wat NZHistory Auckland's Whenuapai Airport noemt, waar de politie hen door de noodpoorten haastig wegleidde van 300 wachtende fans.

In 1965 werd de basis herbouwd. De eerste drie C-130H Hercules, gekocht in 1963 inclusief reserveonderdelen voor 13,5 miljoen dollar, arriveerden in april 1965 in Whenuapai en in juli vervoerden ze al Nieuw-Zeelandse troepen naar Vietnam, zo schrijft het Air Force Museum; twee meer volgden in januari 1969. Op 27 oktober 1965 maakte NZ7003 de eerste vlucht naar Antarctica door een RNZAF-vliegtuig. In hetzelfde jaar begon Squadron 5 met de verhuizing van Laucala Bay op Fiji naar Whenuapai om met de P-3 Orion te vliegen, en werd de basis administratief samengevoegd met Hobsonville om RNZAF Base Auckland te vormen.

De Hercules heeft 60 jaar dienst gedaan. Toen de vloot op 31 januari 2025 uit dienst werd genomen, schatte RNZ het totaal op 155.000 vlieguren en 100.000 landingen; vier toestellen gingen naar Woodbourne en NZ7001 werd naar het Air Force Museum in Wigram gevlogen. Hun opvolgers zijn vijf C-130J-30's die in 2024 werden geleverd. In augustus 2025 landde een C-5M Super Galaxy van de Amerikaanse luchtmacht in Whenuapai met onderdelen van een C-130J-simulator, wat minstens 150 toeschouwers trok, meldde RNZ.

De Orions en Hercules van Whenuapai vormden de lange arm van de luchtmacht boven de zee en het ijs. Nadat Air New Zealand Flight 901 op 28 november 1979 Mount Erebus had geraakt, vloog Squadron 40 tussen 29 november en 12 december naar Antarctica om de bergingsoperatie te ondersteunen, aldus Wikipedia. NZHistory meldt dat de eerste vlucht met lichamen Whenuapai bereikte op 6 december 1979; pathologieteams onderzochten 114 lichamen tegen de tijd dat een tweede vlucht arriveerde op 11 december, en uiteindelijk werden 213 van de 257 slachtoffers geïdentificeerd.

Op 10 juli 1985 werd het Greenpeace-schip Rainbow Warrior gebombardeerd in de haven van Auckland, waarbij fotograaf Fernando Pereira om het leven kwam. Op 25 juli vloog P-3K Orion NZ4203 van Squadron 5 vanaf Whenuapai om te zoeken naar het jacht Ouvéa, dat door de politie ondervraagd moest worden. Volgens het verslag van het Luchtmachtmuseum vond de bemanning een leeg reddingsvlot, maar nooit het jacht zelf, dat later tot zinken werd gebracht na een ontmoeting met een Franse onderzeeër. Twee Franse agenten werden in november 1985 veroordeeld tot tien jaar gevangenisstraf; in 1986 bood Frankrijk zijn excuses aan en betaalde een schadevergoeding in het kader van een overeenkomst waarbij ze naar het Hao-atol werden overgebracht.

De afgelopen tien jaar is Whenuapai uitgedund. De Orions werden in januari 2023 uitgefaseerd en Squadron 5 verhuisde naar het nieuwe P-8A-complex in Ohakea, waarbij zo'n 250 mensen meeverhuisden, aldus RNZ. Een modernisering van de hoofdstartbaan en taxibanen ter waarde van 14 biljoen dollar werd in 2012 voltooid, aldus Wikipedia, maar een groot deel van de rest van het terrein is verouderd. In november 2025 kondigde de onderminister van Defensie, Chris Penk, een bedrag van 14 biljoen dollar aan voor defensiefaciliteiten. Hij zei daarbij dat de hangardeuren op een luchtmachtbasis niet open wilden, waardoor een operationele taak werd geblokkeerd; RNZ identificeerde de basis als Base Auckland.

Wat blijft, is het luchttransport: de C-130J-30's en de twee 757's van Squadron 40, die de regering vanaf 2028 wil vervangen door twee Airbus A321XLR's, en de Seasprites van Squadron 6, die plaats moeten maken voor de MH-60R als die aankoop wordt afgerond. Wikipedia plaatst ook de ruimteoperatie-eenheid van de luchtmacht, Squadron 62, op Whenuapai.