İtalyan sömürge yetkilileri, 1922'de İtalyan Eritre'sinde türünün ilk örneği olan bu havaalanını askeri iniş alanı olarak inşa etti; 1930'lardan itibaren sivil trafiğe de hizmet vermeye başladı ve Aeroporto Civile di Asmara adıyla ünlü İtalyan havacı Yarbay Umberto Maddalena'nın adını aldı. 7 Temmuz 1935'te Asmara'yı Hartum'a bağlamak için Imperial Airways ile bir anlaşma imzalandı. İngilizce Wikipedia orijinal adını "Aeroporto di Gura" olarak veriyor; Gura aslında Asmara'nın güneyinde ayrı bir İtalyan hava üssüydü, bu nedenle bu isme ihtiyatla yaklaşılmalıdır.

Havaalanının ilk savaşı 1935'te yaşandı. İtalyan Vikipedisi, Etiyopya işgali için burada toplanan birlikleri şöyle sıralıyor: I. Gruppo 22 Ocak 1935'te, III. Hava Tugayı 6 Eylül'de, IV. Bombardıman Grubu 3 Ekim'de ve 14. Stormo 31 Aralık'ta geldi ve 1 Ekim 1936'ya kadar burada kaldı; bu tarihte kuzey hava sektörü komutanlığı görevi devraldı. İkinci Dünya Savaşı sırasında havaalanı İngiliz kuvvetleri tarafından neredeyse tamamen tahrip edildi; 1950'lerde yeniden inşa edildi ve Addis Ababa'ya uçuşlarla tekrar açıldı.

Sınır savaşı Mayıs 1998'de başladı. Eritre-Etiyopya İddialar Komisyonu'nun 2004 tarihli kararında belirttiği gibi, 5 Haziran'da "Taraflar, Eritre'deki Asmara ve Etiyopya'daki Mekele havaalanlarına karşılıklı hava saldırıları düzenledi". Wikipedia, ikincil kaynaklara atıfta bulunarak, Etiyopya uçaklarının 5 ve 6 Haziran'da Asmara havaalanına bomba ve napalm ile saldırdığını söylüyor. Hangi tarafın önce saldırdığı konusunda farklı anlatımlar mevcut: Wikipedia'nın anlatımı her saldırıyı diğerine misilleme olarak tanımlarken, Komisyon bunu sadece bir karşılıklı saldırı olarak nitelendiriyor.

Eritre hava savunması, saldırı uçaklarından birini düşürdü. Pilotu Bezabeh Petros esir alındı; Wikipedia'ya göre, Petros daha önce de Derg rejiminin hava kuvvetlerinde Bağımsızlık Savaşı sırasında düşürüldükten sonra Eritre'de esir düşmüş ve ülkesine iade edilmişti. Eritre'nin o gün Mekele'ye düzenlediği hava saldırıları MB-339 uçaklarıyla gerçekleştirildi; Komisyon, üçüncü ve dördüncü sortilerden atılan misket bombalarının Ayder Okulu yakınlarındaki sivilleri öldürdüğünü tespit etti ve Eritre'yi sorumlu tuttu. Eritre ise ölümleri havaalanına yapılan bir saldırının sonucu olarak meydana gelen bir kaza olarak nitelendirdi.

Wikipedia'nın BBC News'e atıfta bulunarak verdiği bilgiye göre, havaalanı 29 Mayıs 2000'de, savaşı sona erdiren Etiyopya saldırısı sırasında tekrar bombalandı; ancak bu veri seti için orijinal rapora ulaşılamadı ve burada hasar veya kayıp rakamları yayınlanmadı. Etiyopya ile barış ancak Temmuz 2018'de sağlandı.

14 Kasım 2020'de, Tigray savaşının ikinci haftasında, Tigray güçleri Asmara'ya roketler fırlattı; Wikipedia'ya göre füzeler hedefi ıskaladı. Tigray bölgesel hükümeti, Eritre'deki askeri üslerin Tigray'a hava saldırıları için kullanıldığını iddia ederek, bu üslerin hedef alındığını söyledi. Ulaşılan kaynaklara göre Eritre konuyla ilgili kamuoyuna açıklama yapmadı. Danışılan hiçbir kaynakta havaalanında herhangi bir hasar doğrulanmadı.

Wikipedia'ya göre Asmara, Eritre Hava Kuvvetleri'nin ana üssü ve karargahının bulunduğu yerdir ve Enformasyon Bakanlığı da burada hizmetin törenlerini düzenlemektedir. 31 Mayıs 2019'da Cumhurbaşkanı Isaias Afwerki, Asmara'daki hava kuvvetleri üssünde uçak teknolojisi, hava savunma füze ve radar sistemleri, havacılık teorisi ve pilotluk eğitimi alan 250 öğrenciye sertifikalarını takdim etti.

Üs, yabancılara da ev sahipliği yapmıştır. BM Somali ve Eritre İzleme Grubu, 2009-2018 BM silah ambargosunun yürürlükte olduğu dönemde, 18 Temmuz 2016'da iki yıllık bir sözleşme kapsamında 16 Ukraynalı hava trafik kontrol ve radar teknisyeninin Asmara'ya geldiğini bildirmiştir. 9 Temmuz 2024'te Somali devlet haber ajansı, Cumhurbaşkanı Hassan Sheikh Mohamud'un, Cumhurbaşkanı Isaias ile birlikte Asmara'daki Eritre Hava Kuvvetleri karargahında eğitim gören Somali Ulusal Ordusu birliklerini ziyaret ettiğini bildirmiştir. Her iki hükümet de burada kaç uçağın tutulduğuna dair bilgi yayınlamamıştır.