O aeródromo começou modestamente. A Wikipédia em inglês, baseando-se na imprensa local eslovena, afirma que as autoridades militares iugoslavas escolheram o local na década de 1930 devido ao seu clima e terreno, e construíram uma pista de grama como campo auxiliar, com hangares de madeira. Quando a Alemanha, a Itália e a Hungria invadiram a Iugoslávia em abril de 1941, o 6º Grupo de Reconhecimento Aéreo do Exército Real Iugoslavo, subordinado ao 7º Exército, estava ali. Perdeu nove aeronaves no primeiro dia, restando três Breguet 19 e um Fieseler Storch.

Os alemães expandiram o campo entre o outono de 1941 e a primavera de 1942, alongando a pista e adicionando três edifícios de tijolos. Foi libertado em 9 de maio de 1945. O Exército Popular Iugoslavo assumiu o controle e modernizou a pista em novembro de 1953, durante a crise de Trieste com a Itália. Ao final da era iugoslava, a 82ª Brigada de Aviação estava baseada ali, com o 237º Esquadrão de Caça-Bombardeiro operando J-21 Jastreb, o 238º operando J-22 Orao e o 351º Esquadrão de Reconhecimento operando IJ-21 e IJ-22.

Segundo as fontes consultadas, Cerklje não teve participação direta na guerra aérea sobre a Eslovênia, mas seu destino demonstra o que o novo Estado herdou. No verão de 1991, com o fim da Guerra dos Dez Dias pela Declaração de Brioni, todas as unidades iugoslavas se retiraram para a Bósnia e Herzegovina e para a Sérvia, levando consigo seus equipamentos. As últimas tropas iugoslavas deixaram a Eslovênia em 26 de outubro de 1991.

A Eslovênia, portanto, ganhou um aeródromo bem localizado, mas nenhuma aeronave para ali operar. A 15ª Brigada de Aviação Militar, nomeada em 9 de junho de 1992, operava a partir de Brnik e Cerklje, e após a reorganização de 2004, Cerklje passou a abrigar a Escola da Força Aérea e a base aérea, enquanto os helicópteros permaneceram em Brnik.

Em 7 de dezembro de 2006, o ministro da Defesa, Karl Erjavec, e três colegas do ministério assinaram um protocolo sobre a reconstrução e o desenvolvimento do aeródromo, incluindo instalações para o trânsito de aeronaves da OTAN. A Wikipédia em inglês observa que o plano preocupou os moradores do outro lado da fronteira, na Croácia, devido ao seu impacto ambiental.

O próprio resumo das obras, publicado pelo ministério em março de 2021, lista uma nova torre de controle, pátios de estacionamento de aeronaves, iluminação de pista de acordo com a categoria I, equipamentos de navegação e meteorológicos, hangares, um prédio técnico, um complexo de armazenamento de combustível, armazéns e um posto de bombeiros e salvamento, além de água, energia elétrica e uma estrada de contorno. A primeira fase custou € 72,5 milhões (€ 41 milhões da OTAN) e a segunda € 33,2 milhões (€ 31 milhões da OTAN). Cerca de 70% das obras foram executadas por empreiteiras eslovenas, e o ministério investiu mais de € 5 milhões na comunidade local. O objetivo declarado era a operação do ILS (Sistema de Pouso Inteligente) e aeronaves de até o código 4E.

Cerklje é agora a base da 15ª Brigada Militar de Aviação e Defesa Aérea, formada em maio de 2024. O C-27J Spartan Martin Krpan chegou em 19 de dezembro de 2023 e foi recebido no dia seguinte pelo ministro da Defesa, Marjan Šarec, e pelo comandante do regimento, Coronel Janez Gaube; como não havia hangar grande o suficiente, ele foi estacionado em Maribor inicialmente. O segundo Spartan, Edvard Rusjan, chegou em 17 de dezembro de 2024.

Em junho de 2025, a base abriu seus portões para o 12º exercício Adriatic Strike, com cerca de 800 participantes de 30 nações aliadas e parceiras, sete tipos de helicópteros de quatro países e nove tipos de aeronaves de asa fixa de nove países. O programa de defesa de médio prazo, adotado em novembro de 2025, nomeia o desenvolvimento adicional de Cerklje como prioridade, e a brigada espera que novos sistemas de aeródromo sejam instalados em 2026.