Cherry Point, Amerika Birleşik Devletleri İkinci Dünya Savaşı'na girmeden önce planlanmıştı. Kongre, istasyonun kurulmasına 9 Temmuz 1941'de izin verdi ve 14.990.000 ABD doları ödenek ayırdı; yaklaşık 8.000 dönümlük bataklık, tarım arazisi ve ormanın temizlenmesine 6 Ağustos'ta başlandı ve inşaat, Pearl Harbor saldırısından haftalar önce, Kasım 1941'de başladı. Yarbay Thomas J. Cushman, inşaatı denetledi ve ilk komutan oldu.

İstasyon, 22 Mayıs 1912'de uçuş eğitimine başlayan ve ilk Deniz Piyadesi havacısı olarak kabul edilen Alfred A. Cunningham'ın adını alarak 20 Mayıs 1942'de Cunningham Field olarak hizmete girdi. Savaş zamanındaki görevi Pasifik için filoları eğitmekti. Ayrıca denizaltı karşıtı devriye uçuşları da yaptı: Wikipedia'ya göre, bölgeden faaliyet gösteren bir Kara Kuvvetleri Hava Kuvvetleri filosu ve bir Deniz Kuvvetleri filosu, 1943'te Kuzey Carolina kıyılarında birer Alman denizaltısını batırdı.

İstasyonun diğer büyük kiracısı da aynı yıl geldi. 16 Aralık 1943'te, 500.000 metrekareden fazla bir binada Bakım ve Onarım Departmanı açıldı; burası şu anda Doğu Filo Hazırlık Merkezi olarak biliniyor. Deniz Piyadeleri Uçak Grubu 14, Temmuz 1946'da buraya taşındı ve o zamandan beri burada faaliyet gösteriyor.

1970'lerden itibaren Cherry Point, Doğu Kıyısı'ndaki Deniz Piyadeleri Harrier'larının üssüydü. Aviationist'e göre AV-8A, 1971'den 1985'e kadar, AV-8B ise 1985'ten itibaren Deniz Piyadeleri hizmetindeydi. Çöl Fırtınası Operasyonu'nda Cherry Point, Körfez'e üç AV-8B filosu, iki A-6E filosu, bir KC-130 filosu ve bir EA-6B filosu gönderdi. Wikipedia, VMA-231 ve VMA-542'nin tek başına Ocak ve Şubat 1991'de 2.000'den fazla sorti ve yaklaşık 4,5 milyon pound mühimmat kullandığını, bunların çoğunun Irak topçu birliklerine ve Cumhuriyet Muhafızlarına karşı olduğunu belirtiyor.

Son yavaş yavaş geldi. VMA-231, 29 Mayıs 2025'te Cherry Point'te son Harrier sortisini gerçekleştirdi. Kolordunun son Harrier filosu olan VMA-223, 20 Mayıs 2026'da son görevinden döndü ve 3 Haziran 2026'da dört tek kişilik AV-8B ve bir TAV-8B eğitim uçağı, su topu selamı altında iniş yapmadan önce istasyon üzerinde beş uçaklık bir formasyon halinde uçtu. Her iki filo da F-35B'ye geçti.

Deniz Piyadeleri Taktik Elektronik Savaş Filosu 2, 1952'den 2019'a kadar Cherry Point'te konuşlanmış ve dört kişilik elektronik savaş uçağı EA-6B Prowler'ı kullanmıştır. Kayıtlarında Deniz Piyadeleri havacılığının en kötü kazalarından ikisi yer almaktadır. 26 Mayıs 1981'de EA-6B'lerinden biri USS Nimitz'e iniş yaparken park halindeki uçaklara çarpmış; 14 mürettebat üyesi hayatını kaybetmiş ve 40'tan fazla kişi yaralanmıştır.

3 Şubat 1998'de, İtalya'nın Aviano kentinde konuşlandırılmış, Easy 0-1 çağrı işaretli VMAQ-2 Prowler tipi 163045 seri numaralı uçak, Dolomitler'deki Cavalese'de yaklaşık 470 knot hızla ve 80-100 metre irtifada uçarken, 2.000 fitlik minimum irtifanın çok altında bir yükseklikteyken bir teleferiğin kablosunu kesti. Kabindeki 20 kişinin tamamı hayatını kaybetti. Pilot ve navigatör, kasıtsız adam öldürme suçundan beraat etti, ancak uçuşun video kaydını imha ettikleri için adaleti engelleme ve bir subaya yakışmayan davranış suçlarından mahkum edilerek görevden uzaklaştırıldı.

VMAQ-2, Kasım 2018'deki son Prowler görevinden döndü ve 8 Mart 2019'da hizmet dışı bırakıldı; böylece EA-6B'yi kullanan son filo oldu.

Doğu Filo Hazırlık Merkezi, savaş zamanı onarım atölyesinden Nisan 1967'de Deniz Hava Onarım Tesisi'ne, Mart 1987'de Deniz Havacılık Deposu'na ve Ekim 2006'da da bugünkü adını aldı. 2017 yılında 1.472 milyon doların üzerinde yıllık gelir bildirdi ve kendisini Kuzey Carolina'nın doğusundaki en büyük sanayi işvereni olarak tanımladı; o yıl ilk F-35C uçağını teslim aldı.

Uçuş hattı da hızla değişti. VMFA-251, 2024 yılında ilk F-35C uçağını teslim aldı ve Doğu Kıyısı'ndaki ilk aktif görevdeki F-35C filosu oldu. Wikipedia'ya göre VMFA-542, F-35B kullanıyor. VMGR-252, KC-130J uçaklarını uçuruyor ve VMUT-2, MQ-9A ve RQ-21A mürettebatını eğitiyor. 8 Eylül 2007'de yangında tamamen tahrip olan 198 numaralı binanın yerine yeni bir karargâh inşa edildi. Değişmeyen şey ise Pamlico Körfezi üzerindeki hava sahası ve Bogue, Oak Grove ve Atlantic'teki açık deniz alanları; burada Deniz Piyadeleri hala uçak gemisi inişleri ve zorlu arazi çalışmaları yapıyor.