La construcción de Cherry Point se planeó antes de que Estados Unidos entrara en la Segunda Guerra Mundial. El Congreso autorizó la estación el 9 de julio de 1941 y asignó 14.990.000 libras esterlinas. El desbroce de aproximadamente 8.000 acres de pantano, tierras de cultivo y bosques comenzó el 6 de agosto, y la construcción se inició en noviembre de 1941, semanas antes del ataque a Pearl Harbor. El teniente coronel Thomas J. Cushman supervisó la construcción y se convirtió en el primer comandante.

La base fue inaugurada el 20 de mayo de 1942 con el nombre de Cunningham Field, en honor a Alfred A. Cunningham, quien se había presentado para recibir entrenamiento de vuelo el 22 de mayo de 1912 y es considerado el primer aviador de la Infantería de Marina. Su función durante la guerra era entrenar escuadrones para el Pacífico. También realizaba patrullas antisubmarinas: según Wikipedia, un escuadrón de las Fuerzas Aéreas del Ejército y un escuadrón de la Armada que operaban desde la zona hundieron cada uno un submarino alemán frente a la costa de Carolina del Norte en 1943.

El otro inquilino importante de la base llegó ese mismo año. El 16 de diciembre de 1943, el Departamento de Revisión y Reparación abrió sus puertas en un edificio de más de 500 000 pies cuadrados; actualmente es el Centro de Preparación de la Flota Este. El Grupo Aéreo de la Infantería de Marina 14 se instaló allí en julio de 1946 y ha permanecido en la base desde entonces.

Desde la década de 1970, Cherry Point fue la base en la costa este del Harrier de la Infantería de Marina. The Aviationist sitúa el AV-8A en servicio en la Infantería de Marina desde 1971 hasta 1985 y el AV-8B desde 1985. En la Operación Tormenta del Desierto, Cherry Point envió tres escuadrones de AV-8B, dos escuadrones de A-6E, un escuadrón de KC-130 y un escuadrón de EA-6B al Golfo Pérsico. Wikipedia atribuye a los escuadrones VMA-231 y VMA-542, por sí solos, más de 2000 salidas y alrededor de 4,5 millones de libras de munición en enero y febrero de 1991, gran parte de ella contra la artillería iraquí y la Guardia Republicana.

El final llegó lentamente. El VMA-231 realizó su último vuelo con Harrier en Cherry Point el 29 de mayo de 2025. El VMA-223, el último escuadrón de Harrier del Cuerpo de Marines, regresó de su último despliegue el 20 de mayo de 2026, y el 3 de junio de 2026, cuatro AV-8B monoplaza y un avión de entrenamiento TAV-8B volaron en formación de cinco aeronaves sobre la base antes de aterrizar bajo un saludo de cañones de agua. Ambos escuadrones pasan a operar con el F-35B.

El Escuadrón Táctico de Guerra Electrónica de la Infantería de Marina 2 tuvo su base en Cherry Point desde 1952 hasta 2019 y volaba el EA-6B Prowler, un avión de guerra electrónica de cuatro plazas. Su historial incluye dos de los peores accidentes en la aviación de la Infantería de Marina. El 26 de mayo de 1981, uno de sus EA-6B se estrelló al aterrizar en el USS Nimitz, impactando contra aeronaves estacionadas; 14 miembros de la tripulación murieron y más de 40 resultaron heridos.

El 3 de febrero de 1998, un avión VMAQ-2 Prowler, BuNo 163045, indicativo Easy 0-1, desplegado en Aviano (Italia), cortó el cable de una telecabina en Cavalese (Dolomitas) mientras volaba a unos 470 nudos y a una altitud de entre 80 y 100 metros, muy por debajo del mínimo de 2000 pies. Las 20 personas a bordo fallecieron. El piloto y el navegante fueron absueltos de homicidio involuntario, pero condenados por obstrucción a la justicia y conducta impropia de un oficial, por destruir una cinta de vídeo del vuelo, y fueron destituidos.

El VMAQ-2 regresó de su último despliegue con el Prowler en noviembre de 2018 y fue dado de baja el 8 de marzo de 2019, siendo el último escuadrón en volar el EA-6B.

El Fleet Readiness Center East pasó de ser un taller de reparaciones de tiempos de guerra a convertirse en la Instalación de Retrabajo de Aviación Naval en abril de 1967, el Depósito de Aviación Naval en marzo de 1987 y su nombre actual en octubre de 2006. En 2017, reportó más de 1.720 millones de dólares en ingresos anuales y se autodenominó el mayor empleador industrial del este de Carolina del Norte; ese mismo año recibió su primer F-35C.

La línea de vuelo ha cambiado rápidamente. El VMFA-251 recibió su primer F-35C en 2024, el primer escuadrón de F-35C en servicio activo en la Costa Este, y Wikipedia menciona al VMFA-542 en el F-35B. El VMGR-252 opera el KC-130J y el VMUT-2 entrena a las tripulaciones de los MQ-9A y RQ-21A. Un nuevo cuartel general reemplazó al Edificio 198, devastado por un incendio el 8 de septiembre de 2007. Lo que no ha cambiado es el espacio aéreo sobre Pamlico Sound y los aeródromos periféricos de Bogue, Oak Grove y Atlantic, donde los Marines aún practican aterrizajes en portaaviones y operaciones en terrenos difíciles.