Cherry Point foi planejada antes da entrada dos Estados Unidos na Segunda Guerra Mundial. O Congresso autorizou a base em 9 de julho de 1941 e destinou 14.990.000 dólares; o desmatamento de cerca de 8.000 acres de pântanos, terras agrícolas e florestas começou em 6 de agosto, e a construção teve início em novembro de 1941, semanas antes de Pearl Harbor. O tenente-coronel Thomas J. Cushman supervisionou a construção e tornou-se o primeiro comandante.

A base foi inaugurada em 20 de maio de 1942 com o nome de Campo Cunningham, em homenagem a Alfred A. Cunningham, que se apresentou para treinamento de voo em 22 de maio de 1912 e é considerado o primeiro aviador da Marinha. Sua função durante a guerra era treinar esquadrões para o Pacífico. Também realizava patrulhas antissubmarino: de acordo com a Wikipédia, um esquadrão da Força Aérea do Exército e um esquadrão da Marinha, operando na área, afundaram um submarino alemão cada um na costa da Carolina do Norte em 1943.

O outro grande inquilino da estação chegou no mesmo ano. Em 16 de dezembro de 1943, o Departamento de Revisão e Reparo foi inaugurado em um prédio com mais de 46.450 metros quadrados; atualmente, é o Centro de Preparação da Frota Leste. O Grupo de Aeronaves da Marinha 14 se instalou lá em julho de 1946 e permanece até hoje.

A partir da década de 1970, Cherry Point foi a base da Marinha dos EUA na Costa Leste para o Harrier. O site The Aviationist data o AV-8A em serviço na Marinha de 1971 a 1985 e o AV-8B a partir de 1985. Durante a Operação Tempestade no Deserto, Cherry Point enviou três esquadrões de AV-8B, dois esquadrões de A-6E, um esquadrão de KC-130 e um esquadrão de EA-6B para o Golfo. A Wikipédia credita aos esquadrões VMA-231 e VMA-542, sozinhos, mais de 2.000 missões e cerca de 2 milhões de quilos de munição em janeiro e fevereiro de 1991, grande parte contra a artilharia iraquiana e a Guarda Republicana.

O fim chegou lentamente. O VMA-231 realizou sua última missão com o Harrier em Cherry Point em 29 de maio de 2025. O VMA-223, o último esquadrão de Harrier do Corpo de Fuzileiros Navais, retornou de sua última missão em 20 de maio de 2026, e em 3 de junho de 2026, quatro AV-8B monopostos e um treinador TAV-8B sobrevoaram a base em formação de cinco aeronaves antes de pousar sob uma saudação de jatos d'água. Ambos os esquadrões passarão a operar o F-35B.

O Esquadrão de Guerra Eletrônica Tática da Marinha 2 (MTU2) teve Cherry Point como sua base de 1952 a 2019 e operou o EA-6B Prowler, o jato de guerra eletrônica de quatro lugares. Seu histórico inclui dois dos piores acidentes da aviação da Marinha. Em 26 de maio de 1981, um de seus EA-6B caiu durante o pouso no porta-aviões USS Nimitz, colidindo com aeronaves estacionadas; 14 tripulantes morreram e mais de 40 ficaram feridos.

Em 3 de fevereiro de 1998, um VMAQ-2 Prowler, BuNo 163045, indicativo de chamada Easy 0-1, destacado para Aviano, na Itália, cortou o cabo de um teleférico em Cavalese, nas Dolomitas, enquanto voava a cerca de 470 nós e entre 80 e 100 metros de altitude, muito abaixo do mínimo de 2.000 pés. Todas as 20 pessoas a bordo morreram. O piloto e o navegador foram absolvidos da acusação de homicídio culposo, mas condenados por obstrução da justiça e conduta imprópria para um oficial, por destruírem uma gravação em vídeo do voo, e foram demitidos.

O VMAQ-2 retornou da última missão com o Prowler em novembro de 2018 e foi desativado em 8 de março de 2019, sendo o último esquadrão a operar o EA-6B.

O Fleet Readiness Center East cresceu de uma oficina de reparos da época da guerra para a Naval Air Rework Facility em abril de 1967, para o Naval Aviation Depot em março de 1987 e para seu nome atual em outubro de 2006. Em 2017, registrou uma receita anual superior a US$ 1.047,2 milhões e se autodenominou o maior empregador industrial do leste da Carolina do Norte; recebeu seu primeiro F-35C naquele ano.

A linha de voo mudou rapidamente. O VMFA-251 recebeu seu primeiro F-35C em 2024, o primeiro esquadrão de F-35C em serviço ativo na Costa Leste, e a Wikipédia lista o VMFA-542 operando o F-35B. O VMGR-252 opera o KC-130J e o VMUT-2 treina tripulações do MQ-9A e do RQ-21A. Um novo quartel-general substituiu o Edifício 198, destruído por um incêndio em 8 de setembro de 2007. O que não mudou foi o espaço aéreo sobre o Estreito de Pamlico e os campos periféricos em Bogue, Oak Grove e Atlantic, onde os fuzileiros navais ainda praticam pousos em porta-aviões e treinamentos em pistas improvisadas.