Cherry Point werd gepland voordat de Verenigde Staten de Tweede Wereldoorlog ingingen. Het Congres gaf op 9 juli 1941 toestemming voor de bouw van het station en kende hiervoor $14.990.000 dollar toe. De ontbossing van ongeveer 8.000 hectare moeras, landbouwgrond en bos begon op 6 augustus en de bouw startte in november 1941, enkele weken voor de aanval op Pearl Harbor. Luitenant-kolonel Thomas J. Cushman hield toezicht op de bouw en werd de eerste bevelhebber.

Het station werd op 20 mei 1942 in gebruik genomen als Cunningham Field, vernoemd naar Alfred A. Cunningham, die zich op 22 mei 1912 had gemeld voor zijn vliegopleiding en wordt beschouwd als de eerste marinevlieger. Tijdens de oorlog was het de taak van het station om squadrons op te leiden voor de Stille Oceaan. Het voerde ook anti-onderzeebootpatrouilles uit: volgens Wikipedia brachten een squadron van de Army Air Forces en een squadron van de marine, die vanuit het gebied opereerden, in 1943 elk een Duitse onderzeeër tot zinken voor de kust van North Carolina.

De andere grote huurder van het station arriveerde in hetzelfde jaar. Op 16 december 1943 opende de afdeling Revisie en Reparatie haar deuren in een gebouw van meer dan 500.000 vierkante voet; dit is nu Fleet Readiness Center East. Marine Aircraft Group 14 nam er in juli 1946 haar intrek en is er sindsdien gebleven.

Vanaf de jaren 70 was Cherry Point de thuisbasis van de Marine Harrier aan de oostkust. Volgens The Aviationist was de AV-8A van 1971 tot 1985 in dienst bij de Marine en de AV-8B vanaf 1985. Tijdens Desert Storm stuurde Cherry Point drie squadrons AV-8B's, twee squadrons A-6E's, een squadron KC-130's en een squadron EA-6B's naar de Golf. Wikipedia schrijft alleen al aan VMA-231 en VMA-542 meer dan 2000 sorties en ongeveer 2 miljoen kilo aan munitie toe in januari en februari 1991, waarvan een groot deel tegen Iraakse artillerie en de Republikeinse Garde.

Het einde kwam langzaam. VMA-231 vloog zijn laatste Harrier-missie op Cherry Point op 29 mei 2025. VMA-223, het laatste Harrier-eskader van het Korps, keerde terug van zijn laatste uitzending op 20 mei 2026, en op 3 juni 2026 vlogen vier eenzits AV-8B's en een TAV-8B-trainer in een formatie van vijf toestellen over de basis, waarna ze onder een watersaluut landden. Beide eskaders stappen over op de F-35B.

Het Marine Tactical Electronic Warfare Squadron 2 was van 1952 tot 2019 gestationeerd op Cherry Point en vloog met de EA-6B Prowler, een vierzits straaljager voor elektronische oorlogvoering. Het squadron was betrokken bij twee van de ergste ongelukken in de geschiedenis van de Marine-luchtvaart. Op 26 mei 1981 stortte een van de EA-6B's neer tijdens de landing op de USS Nimitz, waarbij het geparkeerde vliegtuigen raakte; 14 bemanningsleden kwamen om het leven en meer dan 40 raakten gewond.

Op 3 februari 1998 sneed een VMAQ-2 Prowler, BuNo 163045, roepnaam Easy 0-1, die was gestationeerd in Aviano in Italië, de kabel van een gondellift door bij Cavalese in de Dolomieten. Het toestel vloog met een snelheid van ongeveer 470 knopen en op een hoogte van 80-100 meter, ver onder de minimale hoogte van 2000 voet. Alle 20 inzittenden kwamen om het leven. De piloot en navigator werden vrijgesproken van dood door schuld, maar veroordeeld voor belemmering van de rechtsgang en wangedrag als officier, omdat ze een videoband van de vlucht hadden vernietigd. Ze werden vervolgens ontslagen.

VMAQ-2 keerde in november 2018 terug van de laatste Prowler-missie en werd op 8 maart 2019 buiten dienst gesteld; het was het laatste squadron dat met de EA-6B vloog.

Fleet Readiness Center East groeide van een reparatiewerkplaats uit de oorlogstijd uit tot de Naval Air Rework Facility in april 1967, de Naval Aviation Depot in maart 1987 en de huidige naam in oktober 2006. In 2017 rapporteerde het een jaarlijkse omzet van meer dan $720 miljoen en noemde het zichzelf de grootste industriële werkgever in oostelijk North Carolina; het ontving dat jaar zijn eerste F-35C.

De vliegbasis is net zo snel veranderd. VMFA-251 ontving in 2024 zijn eerste F-35C, het eerste actieve F-35C-eskader aan de oostkust, en Wikipedia vermeldt VMFA-542 met de F-35B. VMGR-252 vliegt met de KC-130J en VMUT-2 traint bemanningen voor de MQ-9A en RQ-21A. Een nieuw hoofdkwartier verving gebouw 198, dat op 8 september 2007 door brand werd verwoest. Wat niet is veranderd, is het luchtruim boven Pamlico Sound en de omliggende vliegvelden bij Bogue, Oak Grove en Atlantic, waar mariniers nog steeds oefenen met landingen op een vliegdekschip en operaties op afgelegen vliegvelden.