تم التخطيط لمحطة تشيري بوينت قبل دخول الولايات المتحدة الحرب العالمية الثانية. وقد أقرّ الكونغرس إنشاء المحطة في 9 يوليو 1941، وخصص لها مبلغ 14,990,000 دولار أمريكي. وبدأ تجريف حوالي 8,000 فدان من المستنقعات والأراضي الزراعية والغابات في 6 أغسطس، وبدأ البناء في نوفمبر 1941، قبل أسابيع من هجوم بيرل هاربر. أشرف المقدم توماس ج. كوشمان على عملية البناء، وأصبح أول قائد لها.

تم افتتاح المحطة في 20 مايو 1942 باسم "مطار كانينغهام"، نسبةً إلى ألفريد أ. كانينغهام، الذي التحق بالتدريب على الطيران في 22 مايو 1912، ويُعتبر أول طيار في سلاح مشاة البحرية. وكانت مهمتها خلال الحرب تدريب أسراب الطائرات المتجهة إلى المحيط الهادئ. كما قامت بدوريات مضادة للغواصات: فبحسب ويكيبيديا، أغرق سرب من القوات الجوية للجيش وسرب من البحرية كانا يعملان من المنطقة غواصة ألمانية قبالة سواحل ولاية كارولينا الشمالية عام 1943.

وصل المستأجر الرئيسي الآخر للمحطة في العام نفسه. ففي 16 ديسمبر 1943، افتُتح قسم الصيانة والإصلاح في مبنى تزيد مساحته عن 500 ألف قدم مربع؛ وهو الآن مركز جاهزية الأسطول الشرقي. وانتقلت إليه مجموعة الطائرات البحرية رقم 14 في يوليو 1946، وما زالت فيه حتى اليوم.

منذ سبعينيات القرن الماضي، كانت قاعدة تشيري بوينت مقرًا لطائرات هارير التابعة لسلاح مشاة البحرية الأمريكية على الساحل الشرقي. ويشير موقع "ذا أفييشنست" إلى أن طائرات AV-8A كانت في الخدمة لدى سلاح مشاة البحرية من عام 1971 إلى عام 1985، بينما كانت طائرات AV-8B في الخدمة من عام 1985. وفي حرب الخليج، أرسلت تشيري بوينت ثلاث أسراب من طائرات AV-8B، وسربين من طائرات A-6E، وسربًا من طائرات KC-130، وسربًا من طائرات EA-6B إلى الخليج. وتُنسب ويكيبيديا إلى السربين VMA-231 وVMA-542 وحدهما أكثر من 2000 طلعة جوية، ونحو 4.5 مليون رطل من الذخائر في شهري يناير وفبراير من عام 1991، وكان معظمها ضد المدفعية العراقية والحرس الجمهوري.

جاءت النهاية تدريجيًا. نفّذ سرب VMA-231 طلعة جوية أخيرة بطائرات هارير في قاعدة تشيري بوينت في 29 مايو 2025. وعاد سرب VMA-223، آخر سرب هارير في سلاح الجو، من مهمته الأخيرة في 20 مايو 2026، وفي 3 يونيو 2026، حلّقت أربع طائرات AV-8B أحادية المقعد وطائرة تدريب TAV-8B في تشكيل من خمس طائرات فوق القاعدة قبل أن تهبط وسط تحية مدافع المياه. وسيتم استبدال السربين بطائرات F-35B.

اتخذت السرب الثاني للحرب الإلكترونية التكتيكية البحرية من قاعدة تشيري بوينت مقرًا لها من عام 1952 إلى عام 2019، وكانت تُشغّل طائرات EA-6B براولر، وهي طائرة حرب إلكترونية نفاثة ذات أربعة مقاعد. ويشمل سجلها اثنين من أسوأ الحوادث في تاريخ الطيران البحري. ففي 26 مايو 1981، تحطمت إحدى طائراتها من طراز EA-6B أثناء هبوطها على حاملة الطائرات يو إس إس نيميتز، واصطدمت بطائرات متوقفة؛ ما أسفر عن مقتل 14 من أفراد الطاقم وإصابة أكثر من 40 آخرين.

في 3 فبراير 1998، قطعت طائرة من طراز VMAQ-2 Prowler، تحمل الرقم التسلسلي BuNo 163045، ورمز النداء Easy 0-1، والمنتشرة في أفيانو بإيطاليا، كابل عربة التلفريك في كافاليزي بجبال الدولوميت، أثناء تحليقها بسرعة 470 عقدة تقريبًا وعلى ارتفاع يتراوح بين 80 و100 متر، أي أقل بكثير من الحد الأدنى المسموح به وهو 2000 قدم. لقي جميع الركاب العشرين في المقصورة حتفهم. بُرِّئ الطيار والملاح من تهمة القتل غير العمد، لكنهما أُدينا بتهمة عرقلة سير العدالة وسوء السلوك الوظيفي، لإتلافهما شريط فيديو للرحلة، وفُصلا من الخدمة.

عادت VMAQ-2 إلى الوطن من آخر مهمة نشر لطائرات Prowler في نوفمبر 2018 وتم إخراجها من الخدمة في 8 مارس 2019، وكانت آخر سرب يقوم بتشغيل طائرات EA-6B.

تطور مركز جاهزية الأسطول الشرقي من ورشة إصلاح زمن الحرب إلى منشأة إعادة تأهيل الطائرات البحرية في أبريل 1967، ثم إلى مستودع الطيران البحري في مارس 1987، ثم إلى اسمه الحالي في أكتوبر 2006. وفي عام 2017، سجل المركز إيرادات سنوية تزيد عن 1720 مليون دولار، ووصف نفسه بأنه أكبر جهة توظيف صناعية في شرق ولاية كارولينا الشمالية؛ وقد استلم أول طائرة من طراز F-35C في ذلك العام.

شهد خط الطيران تغييرات متسارعة. فقد تسلّم سرب VMFA-251 أولى طائراته من طراز F-35C عام 2024، ليصبح أول سرب عامل من هذا الطراز على الساحل الشرقي، بينما تشير ويكيبيديا إلى أن سرب VMFA-542 يُشغّل طائرات F-35B. أما سرب VMGR-252 فيُشغّل طائرات KC-130J، بينما يُدرّب سرب VMUT-2 أطقم طائرات MQ-9A وRQ-21A. وقد استُبدل المبنى رقم 198، الذي دمره حريق هائل في 8 سبتمبر 2007، بمقر قيادة جديد. أما ما لم يتغير فهو المجال الجوي فوق خليج بامليكو والمطارات النائية في بوغ وأوك غروف وأتلانتيك، حيث لا يزال مشاة البحرية يتدربون على الهبوط على حاملات الطائرات والعمل في المناطق النائية.